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Gewöhnliche Samenverteiler tragen am meisten zum Fortbestehen einer fleischigen Pflanze bei

Oct 01, 2023

Communications Biology Band 6, Artikelnummer: 330 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Details zu den Metriken

Gegenseitige Interaktionen sind per Definition für jeden beitragenden Partner von Vorteil. Es ist jedoch nur unzureichend geklärt, wie sich gegenseitige Interaktionen auf die Partner während ihres gesamten Lebens auswirken. Hier verwendeten wir Tierarten-explizite Mikrohabitat-strukturierte Integralprojektionsmodelle, um die Auswirkung der Samenverbreitung durch 20 Tierarten auf den gesamten Lebenszyklus des Baumes Frangula alnus im Białowieża-Wald in Ostpolen zu quantifizieren. Unsere Analyse zeigte, dass die Verbreitung von Tiersamen das Bevölkerungswachstum um 2,5 % steigerte. Die Wirksamkeit von Tieren als Samenverteiler hing stark von der Interaktionshäufigkeit ab, nicht jedoch von der Qualität der Samenverbreitung. Folglich war der prognostizierte Bevölkerungsrückgang aufgrund des simulierten Artensterbens eher auf den Verlust häufiger als auf seltener Mutualistenarten zurückzuführen. Unsere Ergebnisse stützen die Annahme, dass häufig interagierende Mutualisten am meisten zum Fortbestehen der Populationen ihrer Partner beitragen, was die Rolle gemeinsamer Arten für das Funktionieren des Ökosystems und den Naturschutz unterstreicht.

Gegenseitigkeit ist für jeden Partner von Vorteil, prägt die Koevolution von Arten und trägt zum Funktionieren von Ökosystemen bei1. Ein Hauptziel des Naturschutzes ist die Aufrechterhaltung von Netzwerken wechselseitiger Interaktionen mit dem ultimativen Ziel, die biologische Vielfalt und das Funktionieren des Ökosystems zu erhalten2. Es wird jedoch erwartet, dass sich interagierende Organismen in ihrem Beitrag zur Fitness anderer Organismen und zu den Ökosystemfunktionen unterscheiden3. Um Schlüsselarten in Ökosystemen zu identifizieren und zu schützen, zielen Wissenschaftler darauf ab, das funktionale Ergebnis wechselseitiger Interaktionen zu quantifizieren3,4. Die Quantifizierung der langfristigen Ergebnisse von Mutualismen ist jedoch aufgrund ihrer starken Kontextabhängigkeit schwierig und schränkt unser Verständnis der funktionellen Rolle von Arten für die Erhaltung und Erhaltung der Artenvielfalt und der Ökosysteme ein5.

Der Mutualismus der Samenverbreitung ist ein wichtiger Ökosystemprozess, der zur Tierernährung und zum Regenerationszyklus der Pflanze beiträgt6,7,8. Als Gegenleistung für Fruchtfleisch9,10 legen Tiere Samen in günstigen Mikrohabitaten ab, verbessern die Samenkeimung und helfen Pflanzen, neue Standorte zu besiedeln11,12,13,14,15. In größeren Maßstäben erhält die Samenverbreitung die Dynamik der Metagemeinschaft aufrecht16 und hilft Pflanzen bei der Migration17,18. Die Samenverbreitung durch Tiere ist effektiv und vorteilhaft für die verbreiteten Pflanzen. Bisher gibt es jedoch nur indirekte Belege für den langfristigen Nutzen der Verbreitung tierischer Samen für Pflanzen. Solche Vorteile wurden beispielsweise aus den Unterschieden zwischen der räumlichen genetischen Struktur von Elternpflanzen und der ihrer Nachkommen19,20, aus der Störung der Pflanzenregeneration nach dem Aussterben tierischer Verbreitungstiere20,21,22,23 oder aus der Ergebnisse der merkmalsbasierten Modellierung der Samenverbreitung24,25. Direkte Untersuchungen der Auswirkungen der Samenverbreitung durch Tiere über alle Phasen des Lebenszyklus von Pflanzen hinweg sind selten und bisher wurde die funktionelle Rolle von maximal fünf Verbreitungsarten untersucht26,27,28,29,30,31,32. Dies ist hauptsächlich auf die Schwierigkeit zurückzuführen, das Verhalten von Tieren mit ihren kaskadierenden Auswirkungen auf die Populationen und die Demographie von Pflanzen in Verbindung zu bringen, deren Lebensdauer Jahrzehnte bis mehrere Jahrtausende betragen kann33.

Eine mögliche Lösung zum Verständnis der Gesamtwirkung der Samenausbreitung auf Pflanzen bietet die Untersuchung des Samenausbreitungskreislaufs34,35 (Abb. 1). Durch die Verfolgung des Schicksals tierisch verbreiteter Samen über Raum und Zeit ist es möglich, den komplexen Mutualismus der Samenverbreitung in einzelne Prozesse des Lebenszyklus einer Pflanze zu zerlegen, die das Ergebnis des Mutualismus beeinflussen können (Abb. 1a). Die Schleife beginnt mit dem Besuch der Fruchtpflanzen durch Tiere und der Entnahme der Früchte, gefolgt vom Transport der Samen und ihrer Ablage, gefolgt von der Samenkeimung, der Etablierung der Sämlinge und ihrer Entwicklung zu erwachsenen Pflanzen. Diese aufeinanderfolgenden Schritte können mithilfe stadienstrukturierter Populationsmodelle verknüpft werden, um die Gesamtwirkung samenverteilender Tiere auf Pflanzenpopulationen zu quantifizieren.

a Die Verbreitung von Tiersamen als demografische Brücke zwischen reproduktiven Erwachsenen und neuen Pflanzenrekruten. b Fruchtentfernung: die Anzahl der Besuche von Tierarten beim fleischfruchtigen Baum Frangula alnus ('Entfernung'51) und die Anzahl der Kotproben mit Samen von F. alnus ('Ablagerung'53) im Białowieża-Wald, Ostpolen. Zwei weitere Ausbreitungsarten wurden nur mit Kamerafallen beobachtet (Ergänzungstabelle 3). Mittelwert ± 95 % Vorhersageintervall basierend auf 500 Bootstraps von Ausbreitungsdaten. c Samenablagerung: Der Einfluss verschiedener Tierarten auf die relative Kotablagerungsdichte entlang des Blätterdachgefälles. Zum Vergleich wird die relative Verfügbarkeit von Mikrohabitaten dargestellt. Eine vertikale Linie gibt den Median einer Verteilung an. d Pflanzenleistung: Beziehung zwischen der Populationswachstumsrate von F. alnus und der Kronenbedeckung, wenn die Samen ausschließlich durch die Schwerkraft verteilt werden. Das 95 %-Vorhersageintervall basiert auf 500 Bootstraps von Anlagendaten. Die Vogelsilhouette (gemeinfrei) wurde von phylopic.org bezogen.

Die Gesamtwirkung einer bestimmten samenverbreitenden Tierart auf eine Pflanzenpopulation wird als Samenverbreitungseffektivität (SDE)3 bezeichnet. Das wahrscheinlich umfassendste Maß für SDE ist die Auswirkung der Samenausbreitung auf die Populationswachstumsrate einer Pflanze. Der SDE kann als Produkt aus Quantität und Qualität der Samenausbreitung quantifiziert werden. Die Menge der Samenverbreitung entspricht der Häufigkeit der Interaktionen zwischen Tieren und Pflanzen. Die Interaktionshäufigkeit von Samenverteilern kann ausgedrückt werden als die Anzahl der Besuche eines Tieres bei einer Pflanze, multipliziert mit der Anzahl der pro Besuch verteilten Samen. Die Qualität der Samenausbreitung beschreibt die Auswirkung der Samenausbreitung auf das Schicksal eines Samens, bis er sich zu einer erwachsenen Pflanze entwickelt. Die Analyse der Auswirkungen verschiedener Tierarten auf die einzelnen Prozesse der Samenverbreitungsschleife kann dabei helfen, die demografischen Prozesse und gegenseitigen Partner zu identifizieren, die am meisten zum Fortbestehen von Pflanzen beitragen3,34,35. Allerdings gibt es keine Studien zum Samenausbreitungskreislauf in artenreichen und komplexen Ökosystemen36. Somit bleibt unklar, ob die funktionelle Rolle von Tieren kontextabhängig ist3,27,37,38, anhand der Interaktionshäufigkeit von Tieren mit Pflanzen4 oder anhand ökologischer Merkmale39,40 vorhergesagt werden kann und ob der Verlust von Interaktionen darauf zurückzuführen ist Das Aussterben einzelner Arten kann durch andere Tiere kompensiert werden12,15,41. Selbst wenn alle wechselseitig wirkenden Verbreiter gleichzeitig verloren gehen, können Pflanzen immer noch bestehen bleiben, wenn die Samenverbreitung durch Schwerkraft, Wind oder Wasser ausreichend ist42,43. Das Verständnis der langfristigen Folgen der Samenverbreitung ist erforderlich, um Einblicke in die Koevolution von Pflanzen- und Tier-Mutualisten zu gewinnen44,45,46 und sollte zur Verbesserung von Entscheidungen zum Naturschutzmanagement genutzt werden47,48.

In dieser Studie untersuchten wir langfristige Auswirkungen des Samenverbreitungsmutualismus zwischen 20 Frugivorenarten (14 Vögel und 6 Säugetiere) und der Population des Mittelsukzessionsbaums Frangula alnus (Glanzdorn)49 im urzeitlichen Białowieża-Wald50, Polen ( Ergänzungstabellen 1–3, Ergänzungsabbildung 1). Wir verwendeten integrale Projektionsmodelle (IPMs), um die Auswirkung der Verbreitung tierischer Samen auf den gesamten Lebenszyklus von F. alnus entlang des Gradienten der Baumkronenbedeckung im Wald zu untersuchen (Abb. 1, ergänzende Abb. 1). Die IPMs basierten teilweise auf Datensätzen früherer Studien: In einem ersten Schritt beobachteten wir mit einem Fernglas das Entfernen von Früchten und das Verhalten beim Umgang mit Früchten (d. h. Entfernen oder Fallenlassen von Früchten und Zerkleinern von Samen) durch Tierarten über 936 Stunden am 52 reproduktive Individuen von F. alnus (Abb. 1b)51,52. In einem zweiten Schritt ermittelten wir tierspezifische Ablagerungsmuster von Samen, indem wir 1729 Kotproben mit 9590 Samen von F. alnus und anderen fleischfruchtigen Pflanzen entlang des Waldkronengradienten sammelten und mit einem DNA-Barcode versehen (Abb. 1c)15,53. In einem dritten Schritt haben wir eine Schätzung der Samenkeimung nach der Darmpassage aus einer aktuellen Metaanalyse in die Modelle einbezogen11. In einem vierten Schritt untersuchten wir die Rekrutierung von Sämlingen durch die experimentelle Aussaat von 2500 Samen im Wald15. Diese umfassenden Datensätze wurden in dieser Studie erweitert, indem das Wachstum, das Überleben und die Fortpflanzung von 938 Individuen von F. alnus entlang des Walddachgefälles über einen Zeitraum von drei Jahren untersucht wurden (Abb. 1d). Unsere 10-jährige Forschung zur Samenverbreitung in einem Ökosystem ermöglichte es uns, Antworten auf die folgenden Fragen zu suchen: (i) Brauchen Populationen von Tieren verbreiteter Pflanzen die Tierverbreitung, um zu überleben? (ii) Welche Schlüsselfaktoren bestimmen die Wirksamkeit von Tierstreuern? (iii) Können die Interaktionen ausgestorbener Arten durch die verbleibende Tiergemeinschaft funktionell kompensiert werden?

Durch die Analyse des gesamten Lebenszyklus eines Baumes mit fleischigen Früchten zeigt diese Studie, dass das Wachstum der Pflanzenpopulation durch die Samenausbreitung durch frugivierende Tiere im Vergleich zur Samenausbreitung durch die Schwerkraft erhöht wird, insbesondere wenn Bäume Waldlücken besiedeln müssen. Es wurde festgestellt, dass die Interaktionshäufigkeit samenverteilender Tiere ein geeigneter Prädiktor für die Gesamtwirkung der Tiere auf die Pflanzendemographie ist. Unsere Ergebnisse stützen die Annahme, dass samenverbreitende Tierarten in gemäßigten Wäldern hinsichtlich der Qualität der von ihnen erbrachten Dienstleistungen möglicherweise weitgehend überflüssig sind. Samenverbreiter könnten möglicherweise die ökologische Rolle anderer Arten übernehmen, wenn sie verlorene Interaktionen quantitativ ausgleichen. Diese Studie betont die Vorteile der Verbreitung tierischer Samen für Pflanzen und die Rolle gewöhnlicher Samenverbreiter für das Funktionieren des Ökosystems.

Wir haben 20 Tierarten (14 Vögel und 6 Säugetiere) erfasst, die als Samenverteiler von F. alnus im Białowieża-Wald fungierten51,52,53. Wir haben die Interaktionshäufigkeit von Tierarten mit F. alnus geschätzt, indem wir die Anzahl ihrer Besuche x die Wahrscheinlichkeit, während eines Besuchs eine Frucht anzufassen, x die mittlere Anzahl der angefassten Früchte multipliziert haben. Bei acht der Tierarten wurde jedoch nicht beobachtet, wie sie Samen entfernten, und sie wurden nur durch DNA-Barcode-Scats oder durch Kamerafallen als Streuer identifiziert (Ergänzungstabelle 3). Um die durch die verschiedenen Methoden erhaltenen komplementären Informationen über Samenverbreiter54 zu harmonisieren, gingen wir davon aus, dass die Auswirkungen dieser acht Tierarten funktionell denen anderer seltener Verbreiter von F. alnus ähneln, für die Daten aus Beobachtungen der Samenentfernung verfügbar waren (siehe „Methoden“). ). Wir fanden heraus, dass die relative Interaktionshäufigkeit von Tieren mit F. alnus sehr unterschiedlich war. Vier Vogelarten waren für 86,6 % (95 %-Konfidenzintervall: 82,4–89,8 %) der Interaktionen verantwortlich: Sylvia atricapilla (58,7 %, 53,2–63,9 %), Turdus merula (15,0 %, 9,8–20,6 %), Erithacus rubecula (8,3 %). %, 6,2–10,4 %) und T. philomelos (4,6 %, 2,9–6,5 %), während jede der sechzehn verbleibenden Tierarten etwa 1 % oder weniger zur gesamten Fruchtentfernung beitrug (Ergänzungstabelle 3, Ergänzungsabbildung 2) .

Nur ein Teil der gesammelten Kotproben (10,3 %) enthielt Samen von F. alnus. Die meisten dieser Kotproben stammten von den Vögeln S. atricapilla (n = 232), T. merula (n = 55) und T. philomelos (n = 58), während weitere 30 Kotproben von der übrigen Tiergemeinschaft stammten (Abb. 1c). , Ergänzungstabelle 3). Die relativ geringe Stichprobengröße von Kotproben mit Samen von F. alnus ermöglichte es uns, die Samenablagerung von F. alnus nur für drei der 20 untersuchten Ausbreitungsarten vorherzusagen. Daher verwendeten wir Informationen aus allen Kotproben, die Samen von Sträuchern und Bäumen mit fleischigen Früchten enthielten (n = 1729; siehe „Methoden“), um die Ablagerung von Kotproben mit Samen von F. alnus durch einzelne Verbreitungsarten vorherzusagen. Für sechs Tierarten standen mehr als 30 Kotproben zur Verfügung; Alle Arten mit weniger Kotproben wurden als „andere“ zusammengefasst. In den Transekten, in denen wir Kot gesammelt haben, haben wir auch halbkugelförmige Fotos mit einem Fischaugenobjektiv gemacht, um den Anteil der von Blätterdach bedeckten Fläche zu bestimmen55. Dies ermöglichte es uns, die Ablage der Samen durch die Streuer mit dem Mikrohabitat zu verknüpfen, in dem die Samen nach der Ausbreitung möglicherweise Keimlinge hervorbringen (Abb. 1c).

Wir fanden heraus, dass T. merula, T. philomelos und E. rubecula nur 3–4 % der Samen in die 50 % hellsten Umgebungen entlang des Blätterdachgefälles verteilten. Wir gingen davon aus, dass die Häufigkeitsverteilung der Mikrohabitate entlang der Untersuchungstransekte repräsentativ für den gesamten Wald war. Die drei Vögel legten Samen seltener in hellen Umgebungen ab als zufällig erwartet (d. h. 7,3 % der verfügbaren Fläche). Im Gegensatz dazu war die Samenablage entlang des Blätterdachgefälles durch andere Tiere nicht von einer zufälligen Ausbreitung zu unterscheiden (Abb. 1c, ergänzende Abb. 3, 4). Unsere Ergebnisse zeigten, dass die Samenverbreitung durch mehrere wichtige Verbreitungsarten im Białowieża-Wald nicht nur für die Pflanzengemeinschaft als Ganzes15, sondern auch für die Samen einzelner Arten nicht zufällig erfolgt. Eine nicht zufällige Samenverbreitung durch Tiere scheint weit verbreitet zu sein12,14 und wurde beispielsweise bei Glockenvögeln56, Muntjacs26 und Lemuren57 entlang der Baumkronenneigungen in tropischen Wäldern beobachtet.

Um zu beurteilen, wie entlang des Blätterdachgefälles abgelegte Samen zum Populationswachstum von F. alnus beitragen, sammelten wir Daten zur Setzlingsrekrutierung, indem wir 2500 Samen in 40 Parzellen an vier Standorten aussäten und deren Schicksal über drei Jahre hinweg verfolgten (siehe „Methoden“). Darüber hinaus haben wir das Überleben, das Wachstum, die Reproduktion, den Bruch und das erneute Keimen von 938 Individuen von F. alnus an 14 Untersuchungsstandorten aufgezeichnet (siehe „Methoden“). Basierend auf den Analysen von GLMMs (R-Paket glmmTMB58) in R59 fanden wir keine Auswirkungen einer zunehmenden Überdachung auf die Rekrutierung von Sämlingen (Ergänzende Diskussion 1, ergänzende Abbildung 5), aber starke negative Auswirkungen auf das Überleben, Wachstum und die Reproduktion von F. alnus (Ergänzungstabellen 4, 5, Ergänzende Abbildungen 6–9). Darüber hinaus standen Überleben, Wachstum und Reproduktion von F. alnus in positivem Zusammenhang mit der Pflanzengröße, einige dieser Beziehungen unterschieden sich jedoch zwischen den Studienjahren (Ergänzungstabellen 4, 5, Ergänzende Abbildungen 6–9). Die Auswirkung der Wechselwirkung zwischen Pflanzengröße und Blätterdachbedeckung auf die Vitalwerte war jedoch nicht Teil des sparsamsten Modells (Ergänzungstabelle 4). Anschließend haben wir diese Regressionsmodelle in Mikrohabitat-strukturierte Integralprojektionsmodelle (IPMs) integriert. IPMs sind mechanistische Modelle, die es ermöglichen, Beobachtungen einzelner Individuen auf die Populationsebene zu übertragen. Durch die Modellierung ökologischer Faktoren, die die Vitalraten (d. h. Überleben, Wachstum und Reproduktion) beeinflussen, können IPMs verwendet werden, um die Dynamik und das Wachstum von Populationen vorherzusagen, die von interessierenden Faktoren beeinflusst werden60,61. Hier wurde der Zustand der Population von F. alnus in den IPMs gleichzeitig durch die Größenverteilung der Pflanzen (ergänzende Abbildung 10) und die Lage der Pflanzen entlang des Blätterdachgefälles (siehe „Methoden“) beschrieben.

Wir haben zunächst die Auswirkung der lokalen Baumkronenbedeckung auf das Populationswachstum von F. alnus quantifiziert (Abb. 1d). Zu diesem Zweck modellierten wir das Populationswachstum von F. alnus an mehreren Punkten entlang des Blätterdachgefälles und gingen davon aus, dass es nur eine Ausbreitung durch die Schwerkraft gab und alle Samen somit in der gleichen Umgebung wie ihre Eltern abgelagert würden. Das Bevölkerungswachstum ging mit zunehmender Baumkronenbedeckung allmählich zurück (Abb. 1d), von positiv (λ = 1,16, 95 %-Vorhersageintervall: 1,02–1,22) in hellen Umgebungen (Baldachinbedeckung = 66,3 %) bis neutral (λ = 1,00, 0,96–1,08) an Standorten mit mittleren Bedingungen (Baldachinbedeckung = 79,9 %), bis negativ (λ = 0,95, 0,89–1,00) im geschlossenen Wald (Baldachinbedeckung = 90,7 %). Diese Ergebnisse charakterisieren F. alnus im Einklang mit früheren Studien 32, 62 als einen lückenabhängigen Sukzessionsbaum gemäßigter Wälder. Anschließend verwendeten wir das Mikrohabitat-strukturierte IPM mit Schwerkraftverteilung (Abb. 1d), um die Bevölkerungswachstumsraten entsprechend der relativen Häufigkeit der Mikrohabitate entlang des Baumkronengefälles im Wald zu gewichten (Abb. 1c). Das nach Mikrohabitaten strukturierte und gewichtete IPM prognostizierte, dass eine Population von F. alnus, deren Samen nur durch die Schwerkraft verteilt werden, jedes Jahr um 3 % zurückgehen würde (λ = 0,97, 0,94–1,04).

In einem nächsten Schritt kombinierten wir Daten zu Pflanzenvitalraten, Fruchtentfernung und Samenablagerung in IPMs mit Tierart-expliziten Mikrohabitatstruktur, um die Auswirkung der Samenverbreitung durch Tiere auf die F. alnus-Population zu modellieren. Wir haben den Anteil der von Tieren verbreiteten Samen im IPM von 0 % auf 100 % erhöht (siehe „Methoden“). Wir haben zwei Szenarien analysiert. Im ersten Szenario gingen wir davon aus, dass F. alnus entlang des gesamten Gradienten der Baumkronenbedeckung („vollständig etabliert“ in Abb. 2) vorkommt, wie es im untersuchten Wald beobachtet wurde. Je höher der Anteil der von Tieren verbreiteten Samen war, desto höher war das Bevölkerungswachstum. Wenn alle Samen durch Tiere verbreitet würden, wäre die Größe der Population konstant (λ = 1,00), d. h. ein Anstieg von λ um 0,025 ± 0,001 im Vergleich zu einer Situation, in der alle Samen durch die Schwerkraft verbreitet würden. Im zweiten Szenario gingen wir im IPM davon aus, dass F. alnus nur im geschlossenen Wald vorkommt, und verließen uns auf die Samenverbreitung durch Tiere, um die 50 % hellsten Mikrohabitate zu erreichen („Lückenkolonisation“, Abb. 2). Wie im ersten Szenario erhöhte die Verbreitung durch Tiere das Populationswachstum von F. alnus um bis zu λ = 1,00, wenn alle Samen durch Tiere verbreitet würden. Allerdings war der positive Effekt der Tierverbreitung im Vergleich zur Samenverbreitung durch Schwerkraft (Δλ = 0,029 ± 0,001) um 13,7 % stärker als im ersten Szenario. Die positive Wirkung der Samenverbreitung durch Tiere in beiden Szenarien stand in engem Zusammenhang mit der positiven Wirkung der Darmpassage auf die Samenkeimung (+70 %)11 in den IPMs.

Die Auswirkung der Samenverbreitung durch 20 Tierarten auf die Populationswachstumsrate von F. alnus im Białowieża-Wald, Ostpolen. Es werden zwei Szenarien vorgestellt: (1) Pflanzenindividuen kommen entlang des gesamten Blätterdachgefälles vor („vollständig etabliert“, kurz gestrichelte Linie) oder (2) kommen nur in geschlossenen Wäldern vor (die 50 % dunkelsten Mikrohabitate, d. h. 92,7 % der verfügbaren). Gebiet) und sind daher auf die Ausbreitung tierischer Samen angewiesen, um sich in Waldlücken anzusiedeln („Lückenbesiedlung“, lang gestrichelte Linie). In einer „vollständig etablierten“ Population, die entlang des gesamten Blätterdachgefälles vorkommt, können die Ausbreitung durch Schwerkraft und das Fallenlassen von Früchten durch Tiere zu einer erfolgreichen Pflanzenregeneration führen, wenn das Blätterdach nicht geschlossen ist. Im Vergleich dazu ist die Bevölkerungswachstumsrate in einer Population mit „Lückenkolonisierung“ verringert, wenn die Ausbreitung durch Schwerkraft vorherrscht, da die Etablierung und das Wachstum der Pflanzen unter einem geschlossenen Blätterdach stark reduziert sind. Wenn 100 % der Samen durch Tiere verbreitet werden, ist die langfristig stabile Stadienverteilung der Pflanzen und ihre Verteilung entlang der Blätterdecke identisch, ebenso wie die Populationswachstumsrate λ. Für die Auswirkung des Anteils der verteilten Samen auf λ wurden Vorhersageintervalle (95 %) basierend auf 500 nichtparametrischen Bootstraps von Ausbreitungsdaten berechnet. Bitte beachten Sie, dass die Unsicherheit über die Auswirkung der Samenverbreitung nur zu äußerst geringen Unterschieden in der Populationswachstumsrate von F. alnus führte.

Unsere Ergebnisse zeigen, dass die Verbreitung von Tiersamen für Populationen von F. alnus besonders vorteilhaft sein kann, wenn neue Lebensräume besiedelt werden. Allerdings unterschätzen unsere Ergebnisse möglicherweise sogar den Wert der Verbreitung tierischer Samen für die langfristige Persistenz von Pflanzen in dynamischen Wäldern63,64. Wir haben die Populationsdynamik von F. alnus nur über einen Zeitraum von drei Jahren untersucht und die Baumkronenstruktur wurde im IPM konstant gehalten. Wenn die Waldsukzession zum Konkurrenzausschluss von F. alnus durch spät sukzessive Bäume führt, ist die Samenverbreitung durch Tiere in neu geschaffene Waldlücken für die langfristige Persistenz von F. alnus von wesentlicher Bedeutung. Die Ergebnisse bestätigen die auf naturhistorischen Beobachtungen basierenden Schlussfolgerungen über die Bedeutung des Samenverbreitungsmutualismus zwischen Pflanzen und Tieren für die Populationspersistenz und die Walddynamik6.

Um zu analysieren, wie einzelne Tierarten das Populationswachstum von F. alnus beeinflussen, haben wir die Samenverbreitungseffektivität (SDE) verschiedener Tiere berechnet3. Als Maß für die SDE verwendeten wir die Veränderung des Populationswachstums nach dem Verlust der Interaktionen mit einem Tierverbreiter (dh Interaktionsdefizit nach Artenverlust). Wir fanden heraus, dass der Verlust der Samenverbreitung durch einige Tierarten die Populationswachstumsrate von F. alnus verringerte (Abb. 3a): Die Verringerung war am stärksten, wenn entweder S. atricapilla (–47,2 %), T. merula (–10,1 %) , E. rubecula (–5,5 %) oder T. philomelos (–3,0 %) gingen verloren. Im Gegensatz dazu verringerte das Aussterben jeder der 14 anderen Tierarten das Populationswachstum von F. alnus um weniger als 1 % (was zusammen 33 % der gesamten untersuchten Frugivorengemeinschaft und 70 % der Verbreitungsgebiete von F. alnus ausmacht).

a Voraussichtliche Folgen des Aussterbens jedes der 20 frugivoren Tiere auf die Populationswachstumsrate von F. alnus unter der Annahme eines vollständigen Interaktionsdefizits (dh die Interaktionen mit einem Tier gehen vollständig verloren). Tierarten haben als Verbreiter von F. alnus zunehmend an Bedeutung verloren. Tierarten mit der gleichen Farbe („andere“ Fruchtfresser, siehe Ergänzungstabelle 3) wurden die gleichen Werte für die Samenentfernung und Samenablage zugewiesen, was zu derselben Schätzung der Wirksamkeit der Samenverbreitung führte. b Die „Landschaft“ der Samenverbreitungseffektivität von Tierarten und der Schwerkraftverbreitung für F. alnus. Die y-Achse stellt die Menge der Samenverbreitung dar (d. h. die relative Interaktionshäufigkeit jeder Tierart mit F. alnus) und die x-Achse stellt die Qualität der Samenverbreitung dar (d. h. die Wahrscheinlichkeit, dass ein Samen eine reife Pflanze hervorbringt). wenn es von einer bestimmten Tierart verbreitet wird). Die beiden vertikalen Linien zeigen die Folgen der ausschließlichen Schwerkraftausbreitung in den beiden in Abb. 2 dargestellten Szenarien für die Samenausbreitungsqualität. c Die Beziehung zwischen der Wirksamkeit der Samenverbreitung (dh Veränderung des Populationswachstums nach Interaktionsverlust) und der relativen Interaktionshäufigkeit verschiedener Tierarten mit F. alnus. Die Farbcodierung in (b) und (c) ist die gleiche wie in (a) und Abb. 1c. Mittelwert ± 95 % Vorhersageintervalle basierend auf 500 Bootstraps von Ausbreitungsdaten.

Anschließend haben wir die SDE der Tierarten in die Beiträge der Quantität und Qualität der Samenverbreitung unterteilt3 (Abb. 3b). Um die Mengenkomponente zu untersuchen, verwendeten wir die relative Interaktionshäufigkeit jeder Tierart mit F. alnus. Um die Qualitätskomponente zu untersuchen, haben wir die Wahrscheinlichkeit berechnet, mit der ein Samen nach der Verbreitung durch eine bestimmte Tierart eine reife Pflanze hervorbringt (ergänzende Abbildung 11). Die Qualität der Samenausbreitung ist das Ergebnis der Fruchthandhabung und der Darmpassage des Samens bei der Samenkeimung11, der Samenablage durch Tiere entlang des Blätterdachgefälles und dem Pflanzenwachstum bis zum Erwachsenenalter (Abb. 1). Wir fanden heraus, dass sich die Qualität der Samenausbreitung zwischen den Tierarten erheblich unterschied (Abb. 3b). Die SDE einer Tierart hing stark mit der Menge zusammen (Abb. 3c, Spearmans ρ = 0,99, p < 0,001), jedoch viel weniger stark mit der Qualität der Samenverbreitung (Spearmans ρ = 0,21, p = 0,662).

Der starke Zusammenhang zwischen SDE und der Interaktionshäufigkeit von Tieren mit F. alnus kann auf die folgenden, sich nicht gegenseitig ausschließenden Gründe zurückzuführen sein: (1) kleine Unterschiede zwischen den Arten in den Mustern der Samenablage, (2) geringe Auswirkungen der Baumkronenbedeckung auf Sämlinge Rekrutierung, (3) geringe Auswirkungen der Dichteabhängigkeit auf die Rekrutierung von Sämlingen, (4) geringe Prädation von Samen, (5) die Annahme, dass der Durchgang aller Dispergatoren durch den Darm den gleichen Effekt auf die Samenkeimung hatte.

Wir fanden nur geringe Unterschiede in der Samenablage zwischen den Tieren. Dies kann auf die Tatsache zurückzuführen sein, dass die Populationen der verschiedenen Verbreitungsarten im Białowieża-Wald ähnliche Bewegungsmuster aufweisen15. Im Gegensatz dazu können starke Unterschiede in der Lebensraumnutzung zwischen Tieren zu auffälligen Unterschieden in der Samenablage führen12,14,26,56. Um die Empfindlichkeit der Samenausbreitungsqualität gegenüber Variationen in der Samenablagerung zu testen, haben wir unrealistische extreme Muster der Samenablagerung simuliert. Wir haben beispielsweise simuliert, dass Tiere Samen ausschließlich in hellen Umgebungen verteilen (ergänzende Abbildung 12). Diese extremen Ablagerungsmuster erhöhten die Unterschiede in der Samenverbreitungsqualität zwischen den Hauptverteilern vom Zweifachen auf das 23-Fache. Allerdings waren die Unterschiede in der Quantität der Samenausbreitung immer noch viel größer (972-fach) als in der Qualität der Samenausbreitung.

Die Auswirkung von Unterschieden in der Baumkronenbedeckung auf die Rekrutierung und das Überleben von Sämlingen war im Vergleich zu dem, was in anderen Arten von Lebensräumen festgestellt wurde, eher gering. Die Überlebensrate der Sämlinge von F. alnus im ersten Jahr sank von ca. 60 % in hellen Umgebungen (Baldachinbedeckung = 66,3 %) bis 20 % in geschlossenen Wäldern (Baldachinbedeckung = 90,7 %). Im Gegensatz dazu kann in Umgebungen, in denen das Überleben von Samen oder Sämlingen sehr heterogen ist, die Wirksamkeit der Samenverbreitung stark von den wenigen Tierarten abhängen, die Samen in günstige Mikrohabitate verteilen27. Beispielsweise überleben in trockenen Umgebungen wie Wüsten die meisten Sämlinge nur im Schatten von Ammenpflanzen, wo sie vor Hitzestress geschützt sind65, während Samen, die durch die Schwerkraft verteilt oder von Tieren in offenen Gebieten abgelegt werden, nicht zur Pflanzenregeneration beitragen27 (siehe aber Lit . 66,67).

Es wurde häufig darauf hingewiesen, dass die Samenverbreitung durch Tiere besonders wichtig ist, um der erhöhten Sterblichkeit in der Nähe artähnlicher Pflanzen zu entgehen22,68,69. Da sich Tiere in ihrem Verhalten und ihrer Physiologie unterscheiden, legen einige Tierarten Samen häufiger unter Artgenossen ab als andere, was zu deutlichen Unterschieden in der Qualität der Samenverteilung zwischen den Tieren führt70,71. In Übereinstimmung damit stellten wir fest, dass eine ineffiziente Samenverteilung durch Tiere unter Artgenossen von F. alnus entlang des Blätterdachgefälles häufig vorkam (ca. 63 %), sich jedoch je nach Art unterschied (Ergänzende Diskussion 2, ergänzende Abbildung 13). Allerdings haben wir die Dichteabhängigkeit im IPM nicht berücksichtigt, da bei F. alnus72 keine Dichteabhängigkeit gefunden wurde (Ergänzende Diskussion 2). Darüber hinaus dürfte die sekundäre Samenverbreitung durch Ameisen oder Wasser in Auwäldern, wie dem Eschen-Erlenwald in unserem Untersuchungsgebiet, das Auftreten von Dichteabhängigkeit verringern42.

Der Raub der Samen durch Tiere kann die Qualität der Verbreitung stark einschränken38,73. Allerdings zerkleinern die meisten Tiere selten (oder gar nicht) Samen von F. alnus. Die geringe Prädation durch Tiere trug zu den geringen Unterschieden in der Qualität der Samenverbreitung zwischen den Tierarten bei. Die einzige Ausnahme bildete Coccothraustes coccothraustes, der älter als 80 % der verarbeiteten Samen war und sich negativ auf das Populationswachstum von F. alnus auswirkte (Abb. 3).

Eine aktuelle, umfangreiche Metaanalyse von über 2500 Experimenten zeigte, dass der positive Effekt einer Passage durch den Darm von Tieren auf die Samenkeimung bei Arten in gemäßigten Regionen sehr stark ist (+70 %11). Dieser Effekt war hauptsächlich auf die verbesserte Keimung nach der Entfernung des Fruchtfleisches beim Verzehr der Früchte zurückzuführen. Da sich die Auswirkungen der Darmpassage auf die Samenkeimung zwischen den Tierarten nicht stark unterscheiden11, verwendeten wir in den IPMs den gleichen Parameterwert für verschiedene Tierarten. Letztlich unterschied sich also die Qualitätskomponente mit dem größten Einfluss auf die Wirksamkeit der Samenverbreitung in unserer Studie nicht zwischen den Tierarten. Die Einbeziehung von Variationen in den Auswirkungen der Darmpassage auf die Samenkeimung in den IPMs würde zu stärkeren Unterschieden in der Qualität der Samenverbreitung zwischen den Arten führen, jedoch nicht in einem Ausmaß, das die Unterschiede in der Interaktionshäufigkeit überwiegt74.

Zusammen können diese Faktoren erklären, warum Unterschiede in der Interaktionshäufigkeit zwischen Ausbreitungsarten oft ausgeprägter sind als Unterschiede in der Qualität der Samenverbreitung4. Selbst wenn ein Dispergierer auf einer Pro-Interaktionsbasis nicht sehr effektiv ist, z. B. weil er nur einen kleinen Teil der Samen in geeigneten Mikrohabitaten verteilt, kann dies zahlenmäßig überkompensiert werden, wenn er häufig mit der Pflanze interagiert4. Daher haben die häufig vorkommenden Vogelarten (z. B. S. atricapilla und T. merula), die zu den häufigsten Vogelarten in europäischen gemäßigten Wäldern75 gehören und am häufigsten mit F. alnus interagieren, den stärksten Einfluss auf dessen Populationswachstum. Diese Vogelarten sind auch mengenmäßig die wichtigsten Samenverbreiter für andere fleischfruchtige Pflanzenarten im Białowieża-Wald51 und in ganz Europa17. Im Gegensatz dazu waren viele der Tierarten mit vernachlässigbarem Einfluss auf das Wachstum der Pflanzenpopulation Waldspezialisten oder selten. Da diese Arten im Falle negativer anthropogener Einflüsse wahrscheinlich zuerst verloren gehen, kann die Samenverbreitung relativ robust gegenüber dem Artenverlust sein52.

Tierarten, die derzeit für die Samenverbreitung funktionell nicht wichtig sind, könnten unter zukünftigen Bedingungen an Bedeutung gewinnen, wenn sie die Rolle rückläufiger Verbreitungsarten übernehmen. In einem zweiten Szenario haben wir getestet, ob die Tiergemeinschaft die Wirksamkeit der Samenverbreitung aufrechterhalten kann, wenn eine der vier verbreiteten Verbreitungsarten ausstirbt und die verbleibende Gemeinschaft die verringerte Fruchtentfernung kompensiert (d. h. Interaktionsausgleich ausgestorbener Arten). Unsere Simulationen zeigten, dass Tiere in der Lage wären, die Wechselwirkungen verlorener Dispergatoren im IPM vollständig quantitativ zu kompensieren, da morphologische Fehlpaarungen zwischen Pflanzen und ihren Dispergatoren auf Artenebene bei kleinfruchtigen Pflanzen selten auftreten76,77.

In diesem Szenario stellten wir fest, dass das potenzielle Aussterben der Hauptverbreiter von F. alnus (S. atricapilla, T. merula, E. rubecula und T. philomelos) durch die verbleibende Tiergemeinschaft gut abgefedert wurde (Abb. 4, < 4 % Funktionsverlust). Dies war auf die geringen Unterschiede in der Qualität der Samenverbreitung zwischen Säugetier- und Vogelverbreitern zurückzuführen, die zuvor beobachtet wurden. Dies weist darauf hin, dass es möglicherweise keinen Verbreiter von F. alnus gibt, dessen Beitrag zum Bevölkerungswachstum einzigartig ist78,79,80. Eine hohe Redundanz der Samenverbreitung könnte ein nützlicher Mechanismus sein, um die großen Unterschiede in der Häufigkeit einzelner Tierarten zwischen Jahren oder Umgebungen abzufedern81,82. Es weist darüber hinaus darauf hin, dass die Neuvernetzung von Interaktionen durch eingeführte Arten in geschädigten Lebensräumen nicht nur zu strukturellen83, sondern auch zu funktionellen Kompensationen führen kann.

Projizierte Folgen des Aussterbens jedes der vier wichtigsten frugivoren Tiere auf das Populationswachstum von F. alnus unter der Annahme einer vollständigen Interaktionskompensation nach ihrem Verlust (dh eine Art geht verloren, aber die verbleibende Tiergemeinschaft kompensiert Interaktionen). Mittelwert ± 95 % Vorhersageintervalle basierend auf 500 Bootstraps von Ausbreitungsdaten.

Wir haben jedoch nicht untersucht, wie sich Veränderungen in der Häufigkeit einer bestimmten Art auf die Häufigkeit, das Verhalten und die Samenablage anderer Tiere auswirken84. Direkte und indirekte Auswirkungen von Veränderungen in der Umwelt und die mit dem Artenverlust verbundenen ökologischen Wechselwirkungen beeinträchtigen wahrscheinlich die Samenverbreitungsdienste15,48. Viele der Verbreitungsarten mit schwachen Auswirkungen auf das Populationswachstum von F. alnus sind auf eine andere Art der Ernährung spezialisiert als Früchte (z. B. Insekten). Meistens konsumieren die vier Hauptverbreiter erhebliche Mengen an Obst, da sie ihre Ernährung auf Obstressourcen umstellen, sobald diese verfügbar sind85,86. Darüber hinaus hat sich vor dem Artenverlust die Umwelt in ihrer Struktur und damit auch in der Wirksamkeit ökologischer Wechselwirkungen verändert15,87. Daher kann davon ausgegangen werden, dass Ernährungspräferenzen von Tieren und kryptischer funktioneller Verlust von Interaktionen und nicht morphologische Fehlpaarungen76 die Fähigkeit der verbleibenden Arten einschränken, Interaktionen nach dem Verlust häufiger Arten in unserem Studiensystem zu kompensieren. Darüber hinaus könnte der Verlust bestimmter Tiere Populationsprozesse beeinflussen, die über den Rahmen dieser Studie hinausgehen, beispielsweise die Erweiterung des Verbreitungsgebiets32,88, den Genfluss89 und die Pflanzenmigration als Reaktion auf den Klimawandel17,18.

In den letzten Jahrzehnten sind in Europa über 550 Millionen Vögel verloren75,90. Während die Populationen von Habitat-Generalisten und mit Agrarlandschaften assoziierten Vögeln am stärksten zurückgingen, gingen auch Waldarten zurück, allerdings in geringerem Ausmaß75,90,91. Die Populationen der drei Hauptverbreiter dieser Studie, E. rubecula (+21,9 Millionen), S. atricapilla (+54,9) und T. merula (+29,2), sind im gleichen Zeitraum gestiegen75. Die Ergebnisse dieser Studie zur Interaktionshäufigkeit von Tierverbreitern spiegeln daher möglicherweise bereits die historische Kompensation von Interaktionen wider, die aufgrund von Veränderungen in der Tiergemeinschaft in den letzten Jahrzehnten stattgefunden hat. Dennoch sind die drei wichtigsten Ausbreitungsorganismen Zugvögel und werden im Mittelmeerraum illegal gejagt92. Ein Mangel an internationaler Koordinierung und Umsetzung der Erhaltung wandernder Arten vor Ort93,94 macht den Samenverbreitungsmutualismus von F. alnus im Białowieża-Wald anfällig für anthropogene Belastungen.

Hochgerechnet auf den Lebenszyklus von F. alnus hat die Samenverbreitung durch Tiere positive Auswirkungen auf das Populationswachstum. Der Mutualismus der Samenverbreitung ist relativ robust gegenüber dem Verlust einzelner Verbreitungsarten, da die meisten Tierarten nur wenige Früchte fressen, was sie funktionell weniger relevant macht. Wenn jedoch häufige Samenverbreiter zurückgehen, nimmt die Wirksamkeit der Samenverbreitung stark ab, wenn die verbleibende Gemeinschaft nicht in der Lage ist, die ökologischen Wechselwirkungen quantitativ zu kompensieren95. Wir kommen darüber hinaus zu dem Schluss, dass Unterschiede in der Interaktionshäufigkeit zwischen Gegenseitigkeitspartnern typischerweise ausgeprägter sein können als Unterschiede in den Auswirkungen der Interaktionsqualität auf Partner. Daher kann die Interaktionshäufigkeit ein geeigneter Ersatz für die Gesamtwirkung von Gegenseitigkeitspartnern auf ihre Partner sein4,96. Dies bietet eine empirische Grundlage für groß angelegte Analysen quantitativer Wechselwirkungen in der Evolutions-, Netzwerk- und merkmalsbasierten Ökologie97,98,99. Die in dieser Studie festgestellte besondere Bedeutung der Häufigkeit einer Interaktion für ihre Gesamtwirksamkeit gilt wahrscheinlich auch für andere Arten wechselseitiger Interaktion (z. B. Bestäubung, Schädlingsbekämpfung, Interaktionen zwischen Ameisen und Pflanzen)100,101. Dies unterstreicht die Rolle häufig interagierender und gemeinsamer Arten für das Funktionieren von Ökosystemen auf räumlicher und ökologischer Ebene102. Um die Multifunktionalität von Ökosystemen zu stärken und die biologische Vielfalt zu erhalten, ist es daher von entscheidender Bedeutung, den anhaltenden Rückgang des Tierreichtums, insbesondere des Artenreichtums, zu stoppen und umzukehren.

Unsere Studie fand im Białowieża-Wald (Abb. 5) statt, der eine Fläche von ca. 1500 km² jenseits der Grenze zwischen Polen und Weißrussland. Derzeit sind die 630 km² Waldfläche in Polen in den Białowieża-Nationalpark (ca. 105 km²) und von der Staatsforstwirtschaft bewirtschaftete Wälder aufgeteilt. Auf einer Fläche von etwa c. Auf einer Fläche von 48 km² des Białowieża-Nationalparks ist der Eingriff des Menschen seit über einem halben Jahrtausend minimal und dieser Teil ist seit 1921 streng geschützt, was ihn zum am besten erhaltenen Tieflandwald Europas macht. Im Gegensatz dazu hat der kommerzielle Holzeinschlag seit dem Ersten Weltkrieg mehr als 80 % des polnischen Teils des Waldes, der nicht zum Nationalpark gehört, geprägt50,103. Die Eschen-Erlen-Auenwälder (Fraxino-Alnetum-Gemeinschaft) des Białowieża-Waldes beherbergen eine vielfältige Gemeinschaft von mindestens fünfzehn holzigen, fleischfruchtigen Pflanzenarten und mindestens 41 frugivoren Tierarten. Die Frugivoren-Gemeinschaft besteht aus kleinen Sperlingsvögeln (z. B. Sylvia atricapilla, Erithacus rubecula, Turdus merula), Waldspezialisten (z. B. Tetrastes bonasia) und Säugetieren unterschiedlicher Größe (z. B. Dryomys nitedula, Martes martes, Bison bonasus)51. 53,76.

Karte mit der Lage der 17 Untersuchungsstandorte im Białowieża-Urwald in Ostpolen und den an diesen Standorten durchgeführten Studien. Die Karte basierte auf OpenStreetMap113 und wurde mit QGIS114 erstellt.

Sämtliche Probenahmen fanden an 17 Untersuchungsstandorten in Eschen-Erlen-Auenwäldern sowohl im bewirtschafteten (Bestandsalter: ca. 70 Jahre, n = 11) als auch im Altbewuchsteil (Bestandsalter: ca. 100–150 Jahre, n =) statt 5) des Białowieża-Waldes. Aufgrund logistischer Einschränkungen haben wir jeden für die Demographie von F. alnus wichtigen Prozess nur an Teilmengen aller Untersuchungsstandorte bewertet (Abb. 5, Ergänzungstabellen 1, 2): Samenentfernung (an 15 Standorten), Samenablagerung (12 Standorte). , Setzlingsrekrutierung (4 Standorte, von denen jeder Standort aus 10 Parzellen mit jeweils drei Unterparzellen bestand) und Pflanzendemographie (14 Standorte). Unsere Standorte erstreckten sich über eine Fläche von ca. 400 km², also zwei Drittel des polnischen Teils des Białowieża-Waldes.

Frangula alnus Miller (Rhamnaceae) ist von Marokko über den größten Teil Europas bis nach Westasien verbreitet104. Es wächst als Strauch oder als kleiner Baum in offenen Umgebungen oder im Unterholz von Wäldern mit mittlerer Sukzession49. In Wäldern der späten Sukzession verdrängen schattentolerante Pflanzen F. alnus62, sein Wachstum und seine Regeneration können jedoch in Baumkronenlücken fortgesetzt werden105. Im Białowieża-Wald trägt F. alnus von Ende Juli bis Oktober Früchte. Die schwarzen Früchte haben einen Durchmesser von 6,5–10,7 mm und enthalten durchschnittlich zwei Samen mit einer Masse von 21,2 mg (Bereich 10,3–36,0 mg)76. Samen werden hauptsächlich durch kleine Vögel und Säugetiere verbreitet, in zweiter Linie durch Ameisen oder Wasser42. Sie sind physiologisch ruhend und sowohl Licht- als auch Kälteschichtung verbessern die Keimung49. Frangula alnus kann klonale Seitenstämme produzieren und hat die Fähigkeit, nach dem Bruch wieder zu sprießen49.

Um die Interaktionshäufigkeit von Tierarten mit F. alnus zu quantifizieren, zeichneten geschulte Feldmitarbeiter (17 Beobachter) die Samenentfernung und den Umgang mit Früchten durch Frugivoren an 15 Standorten während der Fruchtperiode in den Jahren 2011 und 2012 auf. Abhängig von der Verfügbarkeit fruchtbildender Individuen an der An den Untersuchungsorten wählten wir ein (an 2 Standorten), zwei (an 7 Standorten) oder drei (an 12 Standorten) reproduzierende Individuen von F. alnus pro Jahr aus, insgesamt 52 Individuen (Ergänzungstabellen 1, 2). Frugivore Säugetiere und Vögel, die diese Individuen besuchten, wurden mit Ferngläsern aus getarnten Zelten an drei verschiedenen Tagen für einen Zeitraum von 6 Stunden ab Sonnenaufgang beobachtet, also insgesamt 936 Stunden lang. Für jede Frugivorenart wurden die Anzahl der Besuche, die Anzahl der bei jedem dieser Besuche verzehrten Früchte und Einzelheiten zum Umgang mit Früchten aufgezeichnet. Wir haben zwischen drei Arten des Umgangs mit Früchten unterschieden: (i) Verschlucken oder Herausnehmen und (ii) Fallenlassen von Früchten und (iii) Zerdrücken von Samen. Durch die Unterscheidung zwischen dem Verschlucken und dem Zerkleinern von Samen (siehe auch „Integralprojektionsmodelle“) haben wir die möglichen negativen Auswirkungen von Tieren berücksichtigt, die als Samenräuber oder -verteiler fungieren können (z. B. C. coccothraustes). Selten beobachteten wir auch das Picken von Früchten (n = 22)76. Allerdings diente das Picken von Früchten meist einer explorativen Sondierung von Früchten und hatte nicht die Entnahme von Früchten zur Folge. Daher kategorisierten wir in dieser Studie das Picken von Früchten als einen Versuch, einen fortpflanzungsfähigen Baum zu besuchen, aber nicht erfolgreich mit einer Frucht umzugehen. Wenn Gruppen von Fruchtfressern gleichzeitig einen Baum besuchten, erfassten wir die Anzahl der Besuche und konzentrierten uns nur auf das Verhalten eines Individuums. Insgesamt wurden 1006 Frugivorenbesuche beobachtet und in 766 von 821 Fällen (93,3 %) konnte erfolgreich beobachtet werden, ob Frugivoren mit Früchten umgingen oder nicht. Weitere Einzelheiten zu den Methoden zur Beobachtung der Fruchtentfernung finden Sie in der Originalstudie51 mit F. alnus.

Um die Samenablagerungsmuster der Tierarten entlang des Blätterdachgefälles im Wald zu quantifizieren, haben wir im Zeitraum 2016–2018 an 12 Untersuchungsstandorten Kotproben von Fruchtfressern gesammelt, die Samen aller Arten der zugehörigen fleischfruchtigen Pflanzengemeinschaft enthielten. An jedem Untersuchungsort haben wir fünf 100-m-Transekte angelegt, die mindestens 20 m voneinander entfernt waren. Entlang jedes Transekts suchten wir innerhalb von 1 m breiten Streifen links und rechts von jedem Transekt nach Tierkot, was eine Gesamtfläche von 1000 m² pro Untersuchungsgebiet abdeckte. Während der Fruchtsaison der Pflanzengemeinschaft von Mitte Juni bis Mitte Oktober wurden die Transekte alle zehn Tage kontrolliert. Nach starken Regenfällen wurde die Kotsammlung für zwei Tage unterbrochen. An jedem Untersuchungsort sammelten wir in den Jahren 2016 und 2018 elf Mal und im Jahr 2017 neun Mal Kot, da die Fruchtsaison kürzer war. Wir haben alle Vogelkots mit Samen der gesamten fleischfruchtigen Pflanzengemeinschaft gesammelt, um den Frugivoren im Labor mithilfe von DNA-Barcodes zu identifizieren. Die Kotproben der Säugetiere wurden visuell den Arten im Feld zugeordnet. Samen von Säugetierkot wurden auf dem Feld gezählt oder auch zur genetischen Identifizierung gesammelt. Die Samen der Kotproben wurden am selben Tag bei −20 °C gelagert, bis sie im Labor zur Identifizierung von Frugivoren verwendet wurden.

Um die frugivoren Arten zu identifizieren, die den Kot abgelagert hatten, folgten wir dem DNA-Barcoding-Protokoll von Ref. 14. Die DNA-Extraktion und die PCR-Amplifikation fanden im Conservation Ecology-Labor der Universität Marburg (Deutschland) statt. DNA-Proben wurden dann zur DNA-Reinigung und -Sequenzierung an LGC Genomics (Berlin, Deutschland) oder Macrogen Europe (Amsterdam, Niederlande) geschickt. Die endgültigen DNA-Sequenzen wurden mit CodonCode Aligner (Version 9.0.1, CodonCode Corporation) bearbeitet und die Arten wurden mithilfe des Barcode of Life-Identifikationssystems (BOLD)106 identifiziert. Für die Analyse haben wir nur Proben verwendet, deren Sequenzen eine Ähnlichkeit von >98 % mit aufgezeichneten Sequenzen in BOLD aufwiesen. Wir haben die frugivoren Arten für c erfolgreich identifiziert. 90 % unserer Proben. Obwohl wir offenbar Kot gefunden haben, der von „Meleagris gallopavo“ abgelagert wurde, hielten wir dies für unrealistisch, da er im Białowieża-Wald nicht vorkommt und den Verbreiter auf Artenebene („Phasianidae“) nicht berücksichtigte. Weitere Einzelheiten zu den Methoden zum Sammeln von Kot und zur Identifizierung der Frugivorenarten finden Sie in der Originalstudie53, an der F. alnus beteiligt war.

Um die Wahrscheinlichkeit abzuschätzen, dass sich ein Samen von F. alnus zu einem Sämling entwickelt, führten wir von 2016 bis 2018 jedes Jahr Rekrutierungsexperimente durch. Wir haben Früchte von mindestens sechs Erwachsenen gesammelt, das Fruchtfleisch entfernt, die Samen 48 Stunden lang bei Raumtemperatur getrocknet und gemischt. An jedem der vier Untersuchungsstandorte haben wir 10 markierte Parzellen angelegt, und auf jeder dieser Parzellen haben wir Unterplots für die verschiedenen Jahre der Rekrutierungsexperimente erstellt: 2016 (n = 40 Parzellen), 2017 (n = 20, nur die Hälfte der Parzellen). ) und 2018 (n = 40). Wir haben pro Teilparzelle 25 Samen ausgesät, also insgesamt 2500 Samen. Jede Unterfläche hatte eine Fläche von 50 cm × 50 cm und war mindestens 5 m vom nächsten fortpflanzungsfähigen F. alnus-Individuum entfernt. Von 2017 bis 2019 überprüften wir einmal pro Jahr im Juni die Versuchsflächen auf Anzahl und Größe der Setzlinge und verfolgten anschließend deren Schicksal im Rahmen der demografischen Studie. Darüber hinaus überprüften wir einmal, ob auf einer Kontroll-Unterparzelle neben jeder Unterparzelle, auf der wir keine Samen gesät hatten, Keimlinge von F. alnus aufkeimten. Wir fanden in diesen Kontrollparzellen nur einen Sämling von F. alnus, was darauf hindeutet, dass der externe Saatguteintrag in unsere Rekrutierungsparzellen vernachlässigbar war. Im Jahr der Aussaat entstanden keine Sämlinge, was bestätigt, dass die Samen von F. alnus vor der Keimung einer Kaltschichtung bedürfen49. Weitere Einzelheiten zu den Methoden zur Untersuchung der Keimlingsrekrutierung finden Sie in der Originalstudie15, an der F. alnus beteiligt war.

Um die Demographie von F. alnus zu analysieren, haben wir das Überleben, das Wachstum und die Reproduktion von Individuen des Baumes im Zeitraum 2017–2019 an 14 Untersuchungsstandorten im Białowieża-Wald aufgezeichnet. Wir wählten zufällig Individuen aller Größen in den Studienparzellen aus und befestigten an ihnen Markierungen, um sie während des gesamten Untersuchungszeitraums umsiedeln zu können. Wir haben den Stammdurchmesser der markierten Individuen von F. alnus in Bodennähe mit einem Messschieber oder einem Maßband gemessen. Wir haben die Anzahl der Früchte erwachsener Bäume vor der Hauptfruchtperiode gezählt. Allerdings in c. In 27 % der Fälle haben wir eine Pflanze später in der Saison beurteilt. Da die Tiere zu diesem Zeitpunkt bereits einige oder sogar alle Früchte gefressen hatten, überprüften wir nur die Fruchtreste, um festzustellen, ob sich ein Individuum fortpflanzen konnte oder nicht. In diesem Manuskript werden Individuen als fortpflanzungsfähig eingestuft, wenn sie mindestens eine Frucht hervorgebracht haben. Individuen, die nur Blüten, aber keine Samen produzierten, galten nicht als fortpflanzungsfähig, da wir nur am Ergebnis der Fortpflanzung (dh der Produktion von Fortpflanzungsorganen) interessiert waren. Wir haben den Durchmesser von 65 der 253 Sämlinge im ersten Jahr (26 %) gemessen. Um Sämlinge in die Analyse einzubeziehen, deren Durchmesser nicht gemessen wurden, haben wir jedem dieser Sämlinge zufällig einen Durchmesser zugewiesen, der auf der Größenverteilung der gemessenen Sämlinge basiert (Mittelwert = 0,767 cm, Standardabweichung = 0,269 cm, untere Grenze = 0,380 cm). Ein großer Teil der Pflanzenindividuen konnte nicht bei jeder Volkszählung umgesiedelt werden, da die Markierungen häufig zerstört wurden (ca. 10–20 %). Von den verlorenen Individuen konnten wir in den folgenden Studienjahren etwa 10 % der Individuen bergen. Wir haben Überleben und Tod nur für Personen erfasst, die während des gesamten Untersuchungszeitraums eindeutig identifiziert werden konnten. Insgesamt konnten wir die Vitalwerte von 938 Personen erfassen, von denen 341 einmal, 247 zweimal und 350 in drei aufeinanderfolgenden Jahren beurteilt wurden (nach Ausreißererkennung, siehe statistische Analysen).

Um die Auswirkungen der Baumkronenbedeckung auf die Samenablagerung zu untersuchen, haben wir jeden der 100-m-Transekte in fünf 20-m-Segmente aufgeteilt. Jeder Kot, der entlang dieser Transekte gefunden wurde, wurde dem nächstgelegenen Segment zugeordnet. Wir haben in den Jahren 2016 und 2017 bis zu sechs halbkugelförmige Fotos des Blätterdachs mit einem Fischaugenobjektiv in Bodennähe entlang der Transekte aufgenommen. Um die Auswirkungen der Blätterdachbedeckung auf die Pflanzendemographie zu untersuchen, haben wir die meisten Pflanzen in der Nähe der Transekte (innerhalb von 10 m Entfernung) markiert. und ordnete diese Individuen dem nächstgelegenen Segment der Transekte zu. Wenn sich Pflanzenindividuen weiter von den Transekten entfernt befanden, machten wir von 2016 bis 2019 bis zu drei halbkugelförmige Fotos im Umkreis von 10 m um diese Pflanzen. Gleichzeitig machten wir auch Fotos in der Mitte jeder der 40 untersuchten Parzellen Werksrekrutierung. Alle Fotos wurden während der Fruchtperiode der fleischfruchtigen Pflanzengemeinschaft von Juni bis Oktober aufgenommen. Die halbkugelförmigen Fotos wurden mit DHPT 1.055 analysiert, um den Anteil der Fläche zu berechnen, die an jedem Standort vom Blätterdach bedeckt war. Durch den Vergleich der Überdachungsbedeckung, die aus Fotos abgeleitet wurde, die zu unterschiedlichen Zeiten am selben Ort aufgenommen wurden, stellten wir fest, dass die Überdachungsbedeckung im Laufe der Zeit erheblich schwankte, was zu einer schwachen Korrelation zwischen den in den Jahren 2016 und 2017 an denselben Standorten gemessenen Überdachungsbedeckungswerten führte (Ergänzende Diskussion 3, Ergänzung). Abb. 14). Aus diesem Grund haben wir diese Daten nicht zur Modellierung der Dynamik des Walddaches zwischen den Jahren verwendet64. Stattdessen verwendeten wir lokale Durchschnittswerte der Baumkronenbedeckung (über Jahreszeiten und Jahre hinweg) als erklärende Variablen bei der Analyse der Samenablagerungsmuster und der Vitalraten.

Wir haben 3.632 Scats mit 15.382 Samen (während der Saison 2016–2018) der Pflanzen-Frugivore-Gemeinschaft gesammelt, von denen 375 Scats Samen von F. alnus enthielten (siehe auch Lit. 53). Die meisten Kotproben, die Samen von F. alnus enthielten, stammten von den Vögeln S. atricapilla (n = 232), T. merula (n = 55) und T. philomelos (n = 58) und weitere 30 Kotproben stammten von der übrigen Tiergemeinschaft (Ergänzung). Tisch 3). Die geringe Stichprobengröße von Kotproben mit Samen von F. alnus erlaubte uns nur, die Samenablagerungsmuster von F. alnus für drei der 20 Verbreiter vorherzusagen. Um die verbleibenden 17 Tierarten in die Analysen einbeziehen zu können, haben wir die folgenden Annahmen getroffen: (1) Wir haben Daten zur Samenablagerung aller Tiere über Untersuchungsstandorte und Jahre im Wald hinweg zusammengefasst, unter der Annahme, dass es keine zeitlichen oder räumlichen Unterschiede in unserer Population gibt. (2) Wir haben nicht zwischen Samen unterschieden, die unter Artgenossen und anderswo abgelegt wurden, da die frühe Rekrutierung von Sämlingen durch Artgenossen nicht beeinflusst wurde (Ergänzende Diskussion 1). (3) Wir gingen davon aus, dass Frugivoren das gleiche Verhalten zeigten und Kot an den gleichen Stellen entlang des Blätterdachgefälles abwarfen, unabhängig davon, ob sie Früchte von F. alnus oder einer der anderen 15 gleichzeitig Früchte tragenden Pflanzenarten gefressen hatten. Daher wurden Kotproben mit Samen anderer Arten als F. alnus als gleichermaßen repräsentativ für die Ablagerungsmuster der verschiedenen Fruchtfresser entlang des Blätterdachgefälles angesehen und zur Untersuchung des Samenablagerungsmusters von F. alnus verwendet. Wir haben nur Kotproben mit Samen anderer Arten gepoolt, die in jedem Jahr gleichzeitig mit Kotproben mit Samen von F. alnus gefunden wurden (mit Ausnahme von M. martes, siehe nächster Punkt). (4) Wir fanden im Laufe der Studienjahre Kotproben von M. martes in denselben Mikrohabitaten (hauptsächlich denselben Baumstämmen). Dieser Befund kann durch das Verhalten von M. martes erklärt werden, Kot zu verwenden, um Heimatgebiete zu markieren und mit anderen Individuen zu kommunizieren107. Um eine ausreichend große Probengröße für die Analyse der Samenablagerung von M. martes zu haben, haben wir die Samen von fleischfruchtigen Pflanzen aus der gesamten Fruchtperiode gepoolt. (5) In unseren IPMs haben wir die Rolle seltener Fruchtfresser separat analysiert, sie jedoch als funktionell gleichwertig behandelt. Wir haben alle Daten zur Fruchtentfernung und Samenablage für Frugivoren mit <10 Scats zusammengefasst (Ergänzungstabelle 3), was möglicherweise subtile Unterschiede zwischen beitragenden Frugivoren-Arten verdeckt hat. Allerdings war die Anzahl der Proben immer noch zu gering, um die Samenablagerung durch seltene Frugivoren (n = 20) zu analysieren. Um seltene Frugivoren in die Analyse einzubeziehen, haben wir Kotproben von Tieren einbezogen, die nicht direkt mit F. alnus interagierten, sondern Samen anderer fleischfruchtiger Pflanzen an Stellen ablegten, an denen Samen von F. alnus abgelegt wurden. Wir gingen davon aus, dass die Samenablagerung dieser Tiere, die möglicherweise mit F. alnus interagieren können, der von seltenen Verbreitern von F. alnus entsprach (n = 16 Scats von sechs Tierarten, Ergänzungstabelle 3). Nur durch die Analyse der Ablagerung von Samen aller Arten durch seltene Verbreitungsorganismen konnten wir den Beitrag dieser seltenen Verbreitungsorganismen unabhängig von dem der Frugivoren abschätzen, die häufig mit F. alnus interagierten. Wir gingen davon aus, dass dieser Ansatz keinen qualitativen Einfluss auf die Ergebnisse der Studie haben wird, da die Unterschiede in der Samenablagerung durch Frugivoren nicht sehr ausgeprägt waren (Abb. 1d). Darüber hinaus wirkten sich kleine Unterschiede in der Samenablage durch frugivoren Arten nicht so stark auf die Qualität der Samenausbreitung aus wie andere Komponenten (z. B. Samenprädation; Abb. 3b).

Allerdings fanden wir im Laufe von drei Jahren mehr als 500 Kotproben mit Samen von Sambucus nigra unter einem einzigen Baum dieser Art, die jedes Jahr über 40.000 Früchte hervorbrachte und viele Fruchtfresser anzog. Die unter diesem S. nigra-Baum abgelegten Samen beeinflussten das Gesamtmuster der Samenablagerung von Frugivoren stark, als wir die Ablagerungsdaten zusammenfassten. Wir haben daher in den Analysen nur Kotproben verwendet, die Samen von F. alnus aus dem Transektsegment mit dem S. nigra-Baum enthielten. Mit diesem Ansatz analysierten wir 1729 Kotproben und differenzierten zwischen den Samenablagerungsmustern von sechs Tierarten und einer Gruppe von Arten, die zusammen seltene Verbreiter darstellen („andere Arten“). Jedes der Ablagerungsmuster basierte auf einer Mindestanzahl von 30 Kotproben (Abb. 1c, Ergänzungstabelle 3). Wir haben die Samenablagerungsmuster für alle Tierarten anhand der Samenablagerungen der gesamten Pflanzengemeinschaft geschätzt.

Um die Populationsdynamik von F. alnus zu untersuchen, verwendeten wir integrale Projektionsmodelle (IPMs)60,61. Wir verwendeten den Stammdurchmesser (log10-transformiert und dann standardisiert) in Bodennähe als Zustandsvariable für die Größe z und die standardisierte, kontinuierliche Überdachung c als kontinuierliche Zustandsvariable für die Schattenmenge. Im IPM wurden die Individuen somit durch zwei kontinuierliche Zustandsvariablen charakterisiert: ihre Größe und den Grad der Überdachung an ihrem Standort. Der Übergang der Anzahl der Individuen n der Größe z in der Umgebung c zum Zeitpunkt t zur Anzahl der Individuen \({n}^{{\prime} }\) mit der Größe \({z}^{{\prime} } \) in der Umgebung \({c}^{{\prime} }\) zum Zeitpunkt t + 1 ist gegeben durch

Hier beschreibt \(P\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) das Überleben, den Bruch und das Wachstum von Individuen als Funktion ihrer Größe und ihrer Umgebung, und \(F\ left({z}^{{\prime} },{c}^{{\prime} },z,c\right)\) beschreibt die Verbreitung von Samen und die Rekrutierung von F. alnus. Wenn Samen von Tier x aufgenommen werden, erhält der verteilte Samen eine neue Position entlang des Blätterdachgradienten c. Wenn die Samen dagegen nur durch die Schwerkraft verteilt werden oder wenn Tier x die Früchte unter Artgenossen fallen lässt, werden die Samen nicht an neue Standorte übertragen und bleiben daher unter derselben Baumkronenabdeckung c, in der sie produziert wurden.

Wir haben den „kumulativen Kernel“-Ansatz (oder „Bin-to-Bin“) zur numerischen Integration des IPM verwendet, da sich gezeigt hat, dass er bei langsam wachsenden, langlebigen Arten eine bessere Leistung erbringt als die häufig verwendete „Mittelpunktsregel“61,108. Bei der Integration wurde U auf das 1,1-fache der oberen und L auf das 0,9-fache der unteren Grenze der beobachteten Größen- und Kronenbereiche innerhalb des Waldes festgelegt. Wir haben Wahrscheinlichkeiten mit kleineren oder größeren Werten als die Grenzen der Matrizen zu den äußeren Klassen hinzugefügt, um eine Verdrängung zu vermeiden. Wir haben das Baum-IPM in 100 × 100-Größenklassen mit (standardisierten) Größen z im Bereich von –2,86 bis 2,36 diskretisiert, was einem Stammdurchmesser von 0,06 cm bzw. 89,68 cm entspricht. Diese Auflösung in Größenklassen führte zu robusten Schätzungen der Bevölkerungswachstumsraten (λ), da eine Vervierfachung der Anzahl der Größenklassen die Schätzungen von λ (<0,001) kaum beeinflusste. Die Grenzen der Matrix entsprachen nicht dem beobachteten minimalen (0,2 cm) und maximalen Durchmesser (18,6 cm; Höhe = 9 m) von F. alnus. Um die Rechenzeit für die IPMs in machbaren Grenzen zu halten, teilen wir den Blätterdachgradienten in zehn gleich große Segmente auf. Die (standardisierte) Überdachung reichte von −4,279 bis 2,178, was einem Bereich der Überdachung von 64,8 % in hellen Umgebungen bis 92,1 % in dunklen Umgebungen entspricht.

Der Übergang der Population von F. alnus basierte auf den folgenden Gleichungen:

In Gl. (2a) modelliert \(S\left(z,c\right)\) das Überleben und \(G\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) das Wachstum zur Größe \({z}^{{\prime} }\) als Funktion der individuellen Pflanzengröße z und des Blätterdachs c. Das Wachstum von F. alnus ist jedoch komplex und einige der großen Individuen von F. alnus brachen von Jahr zu Jahr zufällig ab. Die meisten dieser Individuen starben, was durch die Überlebensfunktion abgedeckt wird, aber einige wenige, normalerweise große Individuen (n = 17 über drei Jahre) überlebten den Bruch, da sie vor dem Bruch entweder einen kleinen Seitenstamm hatten oder wieder austreiben konnten. Der Durchmesser dieser gebrochenen Individuen war zum Zeitpunkt t + 1 stark reduziert. Daher teilen wir das Wachstum von F. alnus in zwei Prozesse auf: Gl. (2a) beschreibt das Wachstum von F. alnus für Individuen, die \(S\left(z,c\right)\) überlebten und nicht mit der Wahrscheinlichkeit \(1-B\left(z\right)\) brachen. Gleichung (2b) modelliert die Überlebenswahrscheinlichkeit \(S\left(z,c\right)\) und den Durchbruch von B(z) sowie die Größenverteilung \(R\left({z}^{{\prime} } ,z\right)\) gebrochener Individuen nach dem erneuten Austreiben. Dieses Ereignis war jedoch sehr selten und aufgrund der geringen Stichprobengröße waren B(z) und \(R\left({z}^{{\prime} },z\right)\) nur eine Funktion der Größe und wurden über die Jahre und verschiedene Baumkronen hinweg konstant gehalten.

Unser Fruchtbarkeitskern für F. alnus umfasste ein Modell für verzehrte Früchte (Gleichung (2c)), ein Modell für fallengelassene Früchte (Gleichung (2d)) und ein Frugivoren-unabhängiges Schwerkraftmodell (Gleichung (2e)). Gleichung (2c), Gl. (2d) und Gl. (2e) sind voneinander abhängig. Jede dieser Gleichungen kann in drei unabhängige Teile unterteilt werden, die in der Natur chronologisch ablaufen: Fruchtproduktion, Samenverbreitung und Rekrutierung bis zum Sämlingsstadium. Der erste Teil beschreibt die Anzahl der von F. alnus produzierten Früchte und wird durch die Reproduktionswahrscheinlichkeit \({f}_{{repr}}\left(z,c\right)\) und die Anzahl der Früchte \( {f}_{{Frucht}}\left(z,c\right)\) als Funktion der Größe und der Blätterdachbedeckung. Der zweite Teil beschreibt den Prozess der Samenausbreitung durch Frugivoren x in das Blätterdach c. Dabei ist \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) der Anteil der von Tieren verbreiteten Früchte in der Population. Wenn wir annehmen, dass alle Früchte von Fruchtfressern entfernt werden, dann gilt \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 1 und die Fruchtbarkeit ist nur eine Funktion von Gl. (2c) und Gl. (2d). Wenn jedoch der gesamte relative Beitrag der Tierverbreitung zur Fruchtbarkeit bis zu einem Punkt abnimmt, an dem keine Samen mehr von Tieren verbreitet werden (\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 0), Die Schwerkraftfunktion (Gl. (2e)) wird wichtiger, wenn (\(1-{f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\)) zunimmt. Somit kann \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) als Anteil der Fruchtentnahme durch die Tiergemeinschaft interpretiert werden. Die Summe von Gl. (2c) und Gl. (2d) ist der Beitrag der Samenverbreitung durch einen Frugivoren zum Bevölkerungswachstum (siehe auch Gleichung (3)). \({f}_{{rel}.{{{{\mathrm{int}}}}}.{freq}}(x)\) ist die relative Interaktionshäufigkeit von Frugivoren mit F. alnus. Die Interaktionshäufigkeit wurde als Produkt aus der Anzahl der Besuche, der Wahrscheinlichkeit, während eines Besuchs mit einer Frucht in Berührung zu kommen, und der durchschnittlichen Anzahl von Früchten, die während eines Besuchs mit Früchten in Berührung kamen, berechnet. Es beschreibt die Mengenkomponente der Wirksamkeit der Samenausbreitung3. \({f}_{{nocrush}}\left(x\right)\) ist die Wahrscheinlichkeit, dass eine Frucht nicht von Frugivoren x zerdrückt und daher nicht zerstört wird, \({f}_{{konsumiert}}\left (x\right)\) ist die Wahrscheinlichkeit, dass eine Frucht verzehrt wird, sofern sie nicht zerdrückt wird, \(1-{f}_{{verbraucht}}\left(x\right)\) ist äquivalent zur Wahrscheinlichkeit von a Wenn eine Frucht unter einen Artgenossen fällt, ist fseed die mittlere Anzahl an Samen pro Frucht, \({f}_{{deposition}}\left({c}^{{\prime} },x\right)\). die Wahrscheinlichkeit, dass ein Samen entlang des Blätterdachgefälles c im Wald abgelagert wird. Der dritte Teil von Gl. (2c), Gl. (2d) und Gl. (2e) beschreibt die Rekrutierung von Sämlingen; \({f}_{{recruit}}\) ist die Wahrscheinlichkeit, dass pro Samen im ersten Jahr nach der Ausbreitung ein Sämling entsteht, \({f}_{{recfruit}}\) ist der Faktor, mit dem \({ f}_{{recruit}}\) wird gehemmt, wenn sich Sämlinge aus Samen innerhalb einer Frucht rekrutieren (−70 %, siehe Lit. 11), d. h. wenn Früchte nicht gegessen werden, sondern fallen oder unter die Elternbäume fallen gelassen werden, und \ ({f}_{{dist}}\left({z}^{{\prime} }\right)\) ist die Größenverteilung neuer Sämlinge zum Zeitpunkt t + 1.

Bitte beachten Sie, dass wir die Samenverbreitung durch alle Tierarten modelliert haben, die möglicherweise Samen verbreiten (Ergänzungstabelle 3). Dies bedeutet, dass wir auch die Samenverbreitung durch körnerfressende Tiere einbezogen haben, die älter waren als die meisten Samen (z. B. Coccothraustes coccothraustes). Wir haben jedoch den Effekt ihrer Samenverbreitung um den der Prädation korrigiert, indem wir \({f}_{{nocrush}}\) in das Modell einbezogen haben. Der Baldachin c in der Definition von \({f}_{{repr}}\) und \({f}_{{fruit}}\) bezieht sich auf die Umgebung des Fortpflanzungsbaums. Da Früchte, die von Fruchtfressern fallen gelassen werden (Gl. (2d)) oder durch die Schwerkraft verteilt werden (Gl. (2e)), ihre Position entlang des Blätterdachgefälles nicht ändern, bezieht sich das Blätterdach c auch auf die Umgebung der Samen fallengelassener oder durch die Schwerkraft verteilter Früchte (dh c′ = c). Im Gegensatz dazu gilt in Gl. (2c) bezieht sich der Baldachin \({c}^{{\prime} }\) in der Definition von \({f}_{{deposition}}\) auf die neue Umgebung, in der der Samen nach seiner Ablagerung abgelagert wird vom Frugivoren x aufgenommen und stellt somit den Effekt des Samentransports von einer Umgebung in eine andere dar.

Das Integralprojektionsmodell (IPM) wurde zunächst verwendet, um die SDE der Schwerkraftausbreitung zu berechnen, indem lokale Bevölkerungswachstumsraten (λ) entlang des Blätterdachgradienten berechnet wurden, unter der Annahme, dass alle Individuen nur in einer bestimmten Umgebung vorkommen und dass nur Schwerkraftausbreitung stattfindet. Diese lokalen IPMs beschreiben das Wachstum von F. alnus-Populationen ohne Samenverteilung zwischen Mikrohabitaten (Abb. 1c). Die lokalen IPMs wurden dann mit der relativen Häufigkeit der Mikrohabitate entlang des Blätterdachgefälles im Wald gewichtet und summiert, um die Bevölkerungswachstumsrate (λ) ohne Tierausbreitung zu berechnen. Um die Auswirkung der Samenverbreitung von Tieren auf die Populationswachstumsrate zu berechnen, haben wir die Bedeutung der Samenverbreitung durch Tiere in den IPMs schrittweise erhöht (durch Erhöhung von \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\). von 0 auf 1) und berechnete die Bevölkerungswachstumsrate. Wir untersuchten auch die Auswirkungen der Ausbreitung tierischer Samen während der Besiedlung günstiger Mikrohabitate („Lückenkolonisation“). Wir gingen davon aus, dass F. alnus in Waldlücken, definiert als die 50 % hellsten Umgebungen entlang des Blätterdachgefälles im Wald, nicht vorkommt. Wir haben das IPM berechnet, die P- und F-Kerne jedoch in zwei Teile aufgeteilt: (i) einen Teil, der das Populationswachstum entlang des gesamten Blätterdachgradienten als Funktion der Tierverbreitung modellierte, und (ii) einen anderen Teil, der das Populationswachstum für abgefallene und abgefallene Tiere modellierte Durch die Schwerkraft verteilte Früchte nur in den 50 % dunkelsten Umgebungen. Da wir die 50 % der hellsten Umgebungen des Blätterdachgefälles (d. h. 7,3 % aller verfügbaren Mikrohabitate) abgeschnitten haben, haben wir die relative Häufigkeit der 50 % der dunkelsten Umgebungen erhöht, sodass sich die Werte auf 1 summierten. Wir sind uns dessen bewusst ein einfacher Ansatz zur Untersuchung der Auswirkung der Samenausbreitung während der Kolonisierung. Bestenfalls wird der Effekt der Verbreitung tierischer Samen über die Zeit hinweg modelliert31. Wir waren jedoch nicht in der Lage, Veränderungen in der Baumkronenstruktur des Waldes im Laufe der Zeit zu verfolgen (Ergänzungsdiskussion 3), was uns daran hinderte, die Auswirkungen der Samenausbreitung während der Waldsukzession zu untersuchen64.

Die IPMs wurden außerdem verwendet, um die Wirksamkeit der Samenverbreitung der verschiedenen Frugivorenarten zu berechnen3. Hier haben wir die Wirksamkeit der Samenverbreitung von Fruchtfressern als die Änderung der Populationswachstumsrate von F. alnus nach dem Verlust einer Verbreitungsart definiert. Dies implizierte, dass bei Verlust eines Dispergators die Samen stattdessen durch die Schwerkraft verteilt wurden (dh durch ein Interaktionsdefizit). Der Anteil der Samen, die ursprünglich vom verlorenen Frugivoren x verbreitet und stattdessen durch die Schwerkraft verteilt wurden, betrug:

Anschließend haben wir diese Frugivoren-spezifischen Schwerkraftkomponenten (Gleichung (3)) von den Frugivoren-spezifischen Ausbreitungseffekten im F-Kernel (Gl. (2c) und Gl. (2d)) abgezogen. In diesen IPMs stellten wir sicher, dass alle Früchte von den Tieren verteilt wurden, indem wir \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) auf 1 setzten. Die Beziehung zwischen dem Populationswachstum von F . alnus und der Anteil der von Tieren verbreiteten Samen war nicht linear und die Steigung der Kurve nahm mit zunehmendem Anteil der verbreiteten Samen ab (Abb. 2). Eine Konsequenz aus der Form der Kurve ist, dass Pflanzenpopulationen mit geringer Verbreitung stärker von einer zusätzlichen Verbreitung ihrer Samen durch Tiere profitieren als solche Populationen, deren Samen bereits zu einem großen Teil verbreitet sind.

Um die Redundanz und Komplementarität der Samenverbreitung durch Frugivoren zu untersuchen, haben wir das Potenzial für eine Interaktionskompensation durch die verbleibende Tiergemeinschaft nach dem Verlust einer Frugivorenart modelliert. Dazu haben wir die relative Interaktionshäufigkeit der verbleibenden Tiergemeinschaft um die der verlorenen Verbreiter erhöht, sodass sich der summierte Anteil der entfernten Früchte wieder auf 1 summierte. Da dieser Schritt rechenintensiv war, haben wir die Interaktionskompensation nur für die vier Hauptdispersoren modelliert.

Die Wirksamkeit der Samenverbreitung von Frugivoren x hat sowohl eine Quantitäts- als auch eine Qualitätskomponente3: Für die Quantitätskomponente haben wir die relative Interaktionshäufigkeit eines Frugivoren mit F. alnus verwendet. Für die Qualitätskomponente verwendeten wir die Überlebenswahrscheinlichkeit eines Samens bis zum Alter der ersten Fortpflanzung als Maß für die Verbreitung durch einen Fruchtfresser. Letzteres wurde mithilfe einer Markov-Kette berechnet, in der neben der Sterblichkeit auch die Reproduktion ein absorbierender Zustand war61. Die Überlebenswahrscheinlichkeit eines Samens von F. alnus bis zum Alter der ersten Fortpflanzung nach der Handhabung und Verbreitung durch frugivoren Arten x ist gegeben durch

Dies ist die Summe der Wahrscheinlichkeit, dass ein Samen aus verzehrten Früchten (Gl. (4a)) und fallengelassenen Früchten (Gl. (4b)) eine reife Pflanze hervorbringt. Die Wahrscheinlichkeit, dass aus einem Samen eine reife Pflanze entsteht, hing von der Samenausbreitung durch den Fruchtfresser x, der Anfangsgröße der Sämlinge z0 und der Kronenbedeckung \({c}^{{\prime} }\) ab. Dabei beschreibt \({l}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) die Überlebenswahrscheinlichkeit eines Sämlings bis es mindestens einmal Früchte hervorgebracht hat, und ist eine Modifikation der in Lit. dargestellten Formeln. 61. Eine detailliertere Ableitung von \({{l}}_{\left({\bar{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) ist in den ergänzenden Methoden 1 angegeben.

Wir analysierten die Auswirkung der Überdachungsbedeckung und des Jahres auf die Setzlingsrekrutierung bei F. alnus mit verallgemeinerten linearen gemischten Modellen, wobei die Anzahl der Setzlinge, die im Frühjahr rekrutiert wurden, und die Anzahl der nicht rekrutierten Samen in derselben Parzelle als Antwortvariable dienten. Wir haben die Identität der Parzellen innerhalb der Standorte als Zufallsfaktor einbezogen. In diesen Modellen verwendeten wir einen Logit-Link und eine Beta-Binomial-Fehlerverteilung, um die Überdispersion zu berücksichtigen.

Um die Auswirkungen des Studienjahres, der Größe der Individuen, der Waldbedeckung und deren Wechselwirkung auf die Vitalraten von F. alnus zu analysieren, verwendeten wir das Studienjahr, den standardisierten log10-transformierten Stammdurchmesser und die standardisierte Baumkronenbedeckung als feste Faktoren und Standort als Zufallsfaktor (siehe Ergänzungstabellen 4, 5). Darüber hinaus haben wir in diesen Modellen Größe² als Term hinzugefügt, um nichtlineare Beziehungen zu testen. Allerdings gingen viele Markierungen im Feld verloren, was es schwierig machte, Individuen von F. alnus im Laufe der Zeit wiederzufinden. Daher wurden häufig zwei oder mehr verschiedene Individuen fälschlicherweise als dasselbe Individuum klassifiziert, was zu abnormalen Wachstumsübergängen führte (z. B. Vergrößerungen oder Verkleinerungen des Durchmessers von > 10 cm). Um die Wahrscheinlichkeit der Einbeziehung falscher Daten zu verringern, haben wir potenzielle Ausreißer anhand der 2,24-Standardabweichung der studentisierten Residuen des globalen Pflanzenwachstumsmodells als Schwellenwert identifiziert109. Wir haben 55 der 1002 Übergänge von Pflanzenindividuen aus dem Datensatz entfernt (ca. 5,4 % der gesamten Übergänge): entweder vollständig, wenn sie eindeutig fehlerhafte Werte hatten (n = 14), oder indem wir Datensätze einzelner Individuen in solche von zwei oder mehr aufteilten unabhängigere Personen (n = 41).

Um den Einfluss von Jahr, Größe und Überdachungsbedeckung auf die Überlebens-, Bruch- und Fruchtwahrscheinlichkeit zu analysieren, verwendeten wir eine Logit-Verknüpfung und eine Binomialfehlerverteilung. Bei der Analyse der Anzahl der Früchte haben wir einen Log-Link und eine Poisson-Fehlerverteilung verwendet und einen Zufallseffekt auf Beobachtungsebene einbezogen. Um das sparsamste Modell für die Analysen von Überleben, Wachstum, Fruchtwahrscheinlichkeit und Anzahl der Früchte zu finden, wurden das globale Modell und die sieben Komponentenmodelle gemäß dem unvoreingenommenen Informationskriterium von Akaike für kleine Stichproben eingestuft (AICc, Ergänzungstabellen 4, 5, Ergänzende Abbildungen 3, 4) unter Verwendung des R-Pakets MuMIn Version 1.43.17110. Da die Stichprobengröße in den Analysen des Bruchs und des erneuten Keimens sehr gering war, analysierten wir nur die Auswirkungen der Größe (linear) in den Binomialmodellen des Bruchs und die von Größe und Größe² (linear und quadratisch) in den Wachstumsanalysen von wieder sprießende Individuen. In den Analysen des erneuten Keimens haben wir die Varianz als Funktion von Größe und Größe² weiter modelliert (Ergänzungstabelle 4, Ergänzungsabbildung 8). Wir haben das R-Paket glmmTMB Version 1.1.258 und das R-Programm Version 4.1.159 verwendet. P-Werte wurden mit einem Wald-χ²-Test unter Verwendung der R-Paket-Autoversion 3.0-11111 ermittelt. Die Leistung aller Modelle wurde mit dem R-Paket DHARMa Version 0.4.3112 bewertet.

Die Änderung der Populationswachstumsrate nach dem Verlust einer verbreitenden Art (dh das Interaktionsdefizit) wurde als Maß für die Wirksamkeit der Samenverbreitung verwendet3. Um zu testen, ob die Wirksamkeit der Samenverbreitung bei Tieren mit der Quantität oder Qualität der Samenverbreitung zusammenhängt, verwendeten wir Spearman-Rangkorrelationen. Wir haben jedoch teilweise dieselben Parameter verwendet, um die Mengen- (Fruchtentfernung) und Qualitätskomponenten (Fruchthandhabungsverhalten, Samenablage) für Tierarten zu berechnen (siehe Abb. 1, Ergänzungstabelle 3). Dies führte beispielsweise zu gleichen Beiträgen von Tierarten zum Populationswachstum, für die nur wenige Daten verfügbar waren (Apodemus flavicollis, Cervus elaphus, Dryomys nitedula, unbekannte Phasanidae, Prunella modularis, Sus scrofa, siehe Abb. 3a). Um eine Pseudoreplikation zu vermeiden, haben wir die Korrelationen zwischen SDE und der Quantität und Qualität der Samenverbreitung mit zwei Gruppen von Tierarten berechnet. Für den ersten Satz verwendeten wir sechs Dispergatoren separat und kombinierten alle anderen (n = 7, siehe Abb. 1c). Für den zweiten Satz haben wir 13 Arten einzeln verwendet und den Rest kombiniert (n = 14, siehe Abb. 3a). Die Korrelationen wurden qualitativ weder durch die Anzahl der differenzierten Tierarten noch durch die Art der Korrelationsanalysen (Spearman vs. Pearson) in ihrem Vorzeichen oder ihrer Größe beeinflusst. Wir beziehen uns in der gesamten Studie auf die Ergebnisse der Spearman-Rangkorrelationen mit n = 14.

Wir haben Bootstrapping verwendet, um die Unsicherheit in der Demografie zu untersuchen. Wir unterschieden zwischen Unsicherheit, die sich aus Beobachtungen verschiedener Pflanzenindividuen ergibt (im Folgenden „Wachstumsunsicherheit“), und Unsicherheit, die sich aus Unterschieden im Ausbreitungsprozess ergibt (im Folgenden „Ausbreitungsunsicherheit“). Um die Unsicherheit des Wachstums zu modellieren, haben wir die Beobachtungen von Individuen von F. alnus an jedem Standort in jedem Jahr aus dem Datensatz erneut abgetastet und ersetzt. Um die Unsicherheit der Ausbreitung zu modellieren, haben wir die Entfernungsbeobachtungen, die Samenablagerung und die Setzlingsrekrutierung mit Ersatz 500-mal neu abgetastet. Die übrigen Parameter wurden konstant gehalten. Die Anzahl der Replikate für jede Kombination aus Jahr und Standort in den Bootstrapping-Daten war dieselbe wie im Felddatensatz. Darüber hinaus haben wir sichergestellt, dass jede Dispergatorart in jeder Bootstrap-Probe vorhanden war. Wir haben 500 IPMs mithilfe des Bootstrap-Datensatzes berechnet und die Unsicherheit als 95 %-Vorhersageintervall für jeden demografischen Prozess berechnet. Die Struktur der Formeln des IPM wurde für die Vitalraten konstant gehalten, dh wir verwendeten in allen IPMs mit den Bootstrap-Daten die Parameterschätzungen des sparsamsten Modells (Ergänzungstabellen 4, 5).

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Die während der aktuellen Studie generierten Datensätze sind im Dryad Digital Repository verfügbar, https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq.

Der während der aktuellen Studie generierte R-Code ist im Dryad Digital Repository verfügbar, https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq.

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Die Autoren bestätigen, dass sie zur Unterstützung dieser Forschung Fördermittel der Deutschen Forschungsgemeinschaft (FA925/10-1, FA925/10-2, BE 6041/1-1, SCHA 2085/1-2) erhalten haben. Wir sind den zahlreichen, engagierten Freiwilligen zu großem Dank verpflichtet, die unsere Arbeit unterstützt haben: Julius Angebauer, Ines Bischofberger, Leonie Braasch, Tessa Brandtner, Lea Dieminger, Levin Freitag, Amelie Hager, Elysia Hassen, Sabrina Hüpperling, Vincent Kramer, Wiebke Krug, Hanna Konrad , Tewannakit Mermagen, Nico Meyer, Simon Ostermann, Hannah Sunder-Plassmann, Frieder Thaler, Sophia Thiele, Zeynep Türkyilmaz, Martin Stankalla, Stella Weiß. Wir danken der Verwaltung des Nationalparks Białowieża, den Forstverwaltungen von Białowieża, Hajnówka und Browsk sowie den polnischen Behörden (Umweltministerium, GDOS [Polnische Generaldirektion für Umweltschutz, Warschau] und RDOS [Regionale Direktion für Umweltschutz, Białystok] ) für die Erlaubnis zur Durchführung von Forschungsarbeiten im Białowieża-Wald. Wir danken Esther Meißner und Marcel Becker für die technische Unterstützung. Wir danken Shripad Tuljapurkar und zwei anonymen Gutachtern für ihre konstruktiven Kommentare zu früheren Versionen des Manuskripts.

Open-Access-Förderung ermöglicht und organisiert durch Projekt DEAL.

Universität Marburg, Fachbereich Biologie, Naturschutzökologie, Marburg, Deutschland

Finn Rehling, Jan Schlautmann, Hubert Fassbender, Lina Waldschmidt, Nina Farwig & Dana G. Schabo

Universität Marburg, Fachbereich Biologie, Tierökologie, Marburg, Deutschland

Finden Sie Rehling

Radboud-Universität, RIBES, Nijmegen, Niederlande

Eelke Jongejans

NIOO-KNAW, Abteilung für Tierökologie, Wageningen, Niederlande

Eelke Jongejans

Senckenberg Biodiversitäts- und Klimaforschungszentrum Frankfurt, Frankfurt, Deutschland

Jörg Albrecht

Universität Warschau, Fakultät für Biologie, Geobotanische Station Białowieża, Białowieża, Polen

Bogdan Jaroszewicz

Universität Marburg, Fachbereich Biologie, Pflanzenökologie, Marburg, Deutschland

Diethart Matthies

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FR trug zur Konzeptualisierung, Methodik, Untersuchung, formalen Analyse, Visualisierung, dem Schreiben des Originalentwurfs, der Überarbeitung und Bearbeitung bei; EJ trug zur Konzeptualisierung, Methodik, Untersuchung, formalen Analyse, Überarbeitung und Überwachung bei; JS trug zur Konzeptualisierung, Methodik, zum Verfassen von Rezensionen und zur Redaktion bei; JA trug zur Konzeptualisierung, Methodik, zum Verfassen von Rezensionen und zur Redaktion bei; HF trug zur Methodik bei, verfasste Rezensionen und redigierte; BJ war an der Projektverwaltung beteiligt, schrieb Rezensionen und redigierte; DM trug zur Untersuchung bei, verfasste Rezensionen und redigierte; LW trug zur Methodik bei, verfasste Rezensionen und redigierte; NF trug zur Konzeptualisierung, Untersuchung, schriftlichen Rezension und Redaktion, Überwachung und Finanzierungsbeschaffung bei; DGS trug zur Konzeptualisierung, Untersuchung, schriftlichen Rezension und Redaktion, Überwachung und Finanzierungsbeschaffung bei.

Korrespondenz mit Finn Rehling.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Communications Biology dankt Shripad Tuljapurkar und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Hauptredakteure: Eoin O'Gorman und Luke R. Grinham. Peer-Reviewer-Berichte sind verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Rehling, F., Jongejans, E., Schlautmann, J. et al. Gewöhnliche Samenverteiler tragen am meisten zum Fortbestehen eines Baumes mit fleischigen Früchten bei. Common Biol 6, 330 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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Eingegangen: 06. Juli 2022

Angenommen: 02. März 2023

Veröffentlicht: 27. März 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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