Bedeutung der Samenverbreitung durch den größten Frugivoren für große

Oct 05, 2023

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 19086 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Wie tragen Fruchtfresser mit großem Körper zur Samenverbreitung von Pflanzen mit großen Diasporen bei? Diese Studie untersuchte die Wirksamkeit der Samenverbreitung für zwei Baumarten mit großen Diasporen, Astrotrichilia asterotricha (AA) und Abrahamia deflexa (AD), in einem madagassischen Wald. Ich habe die Fruchtentfernungsraten anhand zentraler Baumbeobachtungen und Faktoren bewertet, die die Rekrutierung von Sämlingen bis zum 2-jährigen Sämlingsstadium beeinflussen. Ich bestätigte, dass Braunmaki (Eulemur fulvus) der einzige Verbreiter ist und 58,8 % bzw. 26,0 % der von AA und AD produzierten Früchte entfernte. Braune Lemuren besuchten in Jahreszeiten mit geringer Fruchtvielfalt häufig großkronige AA-Bäume mit einer hohen Dichte an Fallfrüchten und mehr benachbarte Obstbäume. Die meisten AA-Sämlinge wurden von Raubtieren entfernt, obwohl die Offenheit des Blätterdachs die Etablierung der Sämlinge leicht verbesserte. Obwohl AD-Samen unter den Mutterbäumen stark von Raubtieren angegriffen wurden, überlebten die Sämlinge unter Ausbreitungsbedingungen weit entfernt von den Mutterbäumen und mit geringer Diasporendichte. AD hatte in der ersten Regenzeit eine höhere kumulative Wahrscheinlichkeit von der Fruchtentfernung bis zur Setzlingsrekrutierung (6,5 %) als AA (1,5 %). Diese Studie verdeutlicht die Bedeutung der Samenverbreitung für die Rekrutierungsstrategien von Bäumen, die je nach Kombination von Baumarten und großen Fruchtfressern unterschiedlich sind, d. h. quantitative Verbreitung, um geeignete Mikrohabitate zu erreichen, und qualitative Verbreitung, um gefährlichen Zonen in der Nähe von Mutterbäumen zu entkommen.

Die Samenverbreitung stellt eine Pflanzenstrategie zur Verbesserung des Fortpflanzungserfolgs dar, und Rekrutierungsmuster beeinflussen vermutlich die Populationsdynamik und die Artenvielfalt auf Gemeinschaftsebene1, 2. Die Samenverbreitung durch Tiere wurde in tropischen Wäldern eingehend untersucht, da dort 50–90 % der Pflanzenarten leben Ökosysteme sind endozoochorisch1, 3. Die Rolle von Samenverbreitungsmitteln wurde systematisch nach dem Konzept der Samenverbreitungswirksamkeit (SDE) bewertet, ausgedrückt als Produkt quantitativer und qualitativer Komponenten, d. h. der Anzahl der von fruchttragenden Mutterpflanzen verbreiteten Samen die Wahrscheinlichkeit, dass Samen/Sämlinge überleben bzw. sich als neue Erwachsene rekrutieren4. Die SDE wurde größtenteils getrennt nach ihrer quantitativen Komponente in der Ausbreitungsphase von der Fruchtproduktion bis zur Samenausbreitung und ihrer qualitativen Komponente in der Postausbreitungsphase von der Samenablage bis zur Neurekrutierung als überlebende Sämlinge bewertet2, 5, 6. Die Definition von SDE hat jedoch wurde auf „Wirksamkeit der Samenverbreitung“ erweitert, wobei die Notwendigkeit betont wird, die Gesamtwirksamkeit des gesamten Prozesses der Pflanzenregeneration von der Samenverbreitung bis zur Keimlingsbildung und dem Überleben zu bewerten7. Daher haben aktuelle Studien SDE umfassend bewertet, indem sie sowohl die quantitativen als auch die qualitativen Komponenten einbezogen haben8,9,10,11,12.

Während der Ausbreitungsphase wurde die quantitative Komponente von SDE hauptsächlich durch Beobachtung der Fruchtentnahme aus Fokalpflanzen durch Tiere bewertet13,14,15. Um die Mechanismen einer erfolgreichen Fruchtentfernung zu verstehen, haben Forscher intrinsische (Pflanzengröße, Fruchtdichte, Fruchtfleischverhältnis pro Frucht usw.) und extrinsische Faktoren (Fruchtbildung benachbarter Bäume, Fruchtverfügbarkeit des Waldes usw.) untersucht )16. Die Untersuchung der Ernährungsstrategien von Frugivoren hat gezeigt, dass einige Vögel Bäume mit einem hohen Fruchtfleischanteil pro Frucht besuchen14 und dass Primaten und Vögel mehr Früchte von Bäumen mit größeren Fruchtgrößen entfernen14, 17,18,19. Als Hauptkomponente der quantitativen Wirksamkeit wurde die relative Menge der Fruchtentfernung meist durch Vergleiche zwischen Samenverteileranordnungen bewertet15, 20. Um jedoch eher die Verteilungswirksamkeit als die Zerstreuerwirksamkeit zu bewerten, ist es notwendig, die Fruchtentfernungsrate jedes einzelnen Ziels zu bewerten Tiertaxon in der Menge der Fruchtproduktion als absolute quantitative Bewertung von SDE in der Ausbreitungsphase von Fokuspflanzen13, 14, 16.

Während der Phase nach der Ausbreitung wurde die Wahrscheinlichkeit der Rekrutierung von Sämlingen, der primären qualitativen Komponente von SDE, durch die Überwachung des Schicksals von Samen oder Sämlingen bewertet, das unter anderem durch Raubtiere, sekundäre Ausbreitung, Krankheitserreger und Stress beeinflusst wird21 ,22,23,24. Eine solche Überwachung hat auf hohe Sterblichkeitsraten von Samen/Setzlingen an Standorten mit hoher Samendichte und in der Nähe von artgleichen Obstbäumen hingewiesen, was als Janzen-Connell-Effekt23, 25,26,27,28 bekannt ist. Überwachungsstudien haben auch über hohe Überlebensraten und/oder hohe Wachstumsraten in Mikrohabitaten mit offenem Blätterdach berichtet21, 23 und hohe Überlebensraten durch sekundäre Ausbreitung24, 29, 30. Einige Studien, die SDE durch Multiplikation der quantitativen und qualitativen Komponenten bewertet haben, berichten, dass die anfängliche Die Auswirkungen der Fruchtentfernung durch Frugivoren während der Ausbreitungsphase werden oft durch eine hohe und heterogene Sterblichkeit behindert13, 31,32,33, während andere Auswirkungen von Frugivoren auf die Rekrutierungsmuster von Sämlingen festgestellt haben34, 35. Daher sind weitere Untersuchungen für ein ganzheitlicheres Verständnis erforderlich von SDE.

In den letzten Jahren wurden in leeren und halbleeren Wäldern nach dem Verschwinden oder Rückgang der großen Fruchtfresser eine geringe Dichte von Sämlingen/Setzlingen großsamiger Pflanzen und eine aggregierte Verteilung um Mutterbäume festgestellt36,37,38,39. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass in Netzwerken zwischen Arten, die durch starken Mutualismus zwischen Pflanzen mit großen Samen und Frugivoren mit großem Körper gebildet werden, eine kleine Anzahl wichtiger Frugivoren eine große SDE aufweisen und eine robuste Konnektivität zwischen der Ausbreitungs- und der Post-Ausbreitungsphase bieten. Diese Hypothese wurde kürzlich durch die Auswertung der SDE von Primaten, Bären und Elefanten für Pflanzen mit großen Samen getestet, die in einem saisonalen immergrünen Wald in Thailand wachsen8, 10, 12. Solche Studien haben jedoch nur über eine begrenzte Anzahl taxonomischer Gruppen und beteiligter Gruppen berichtet wenige Studienorte. Darüber hinaus ist das Verständnis der SDE großer Fruchtfresser auch ein wichtiges Thema in der Naturschutzbiologie, da das Konzept vorgeschlagen wurde, Frugivoren als wirksame Wiederherstellungsmittel für die Wiederaufforstung anzulocken und einzuführen40,41,42.

Um die SDE großer Frugivoren für Pflanzen mit großen Samen zu untersuchen, konzentrierte sich diese Studie auf Samenverbreitungssysteme in Madagaskar, wo die Frugivoren-Gilde von großen Vogel- und Säugetier-Samenverteilern unabhängig ist43, 44. In madagassischen Waldökosystemen gibt es das größte Frugivoren-Taxon, Lemuridae (Körpermasse: 1,6–3,6 kg45) haben sich als hochwirksame Samenverteiler erwiesen, d. h. sie sind in der Lage, große Mengen intakter Samen verschiedener Pflanzenarten über große Flächen zu verteilen46,47,48,49,50. Darüber hinaus wird angenommen, dass sie die einzigen Samenverteiler für Pflanzen mit großen Samen sind43, 45, 48. Der vollständige Verlust oder die Reduzierung von Lemuridae hat zu einem geringeren Regenerationserfolg bei Pflanzen mit großen Samen51 geführt und kann zu einem Rückgang der oberirdischen Pflanzen führen Kohlenstoffspeicherung von Wäldern52. Allerdings wurden die SDEs von Lemuridae für Pflanzen mit großen Samen, die einen Zusammenhang zwischen der Fruchtproduktion und der Rekrutierung von Sämlingen aufweisen, selten untersucht53. In einem trockenen Laubwald im Nordwesten Madagaskars verbreitet der größte Frugivoren, der Braune Lemur [Eulemur fulvus (Abb. 1), Körpermasse = 1,6–2,4 kg (N = 11), Sato, unveröffentlichte Daten], Samen 70 Pflanzenarten, von denen 23 aufgrund der großen Größe ihrer Diasporen (> 10 mm Durchmesser) für die Samenverbreitung auf diesen Primaten angewiesen sind48. Da der interspezifische Unterschied in den Ausbreitungs- und Postverbreitungsphasen von entscheidender Bedeutung für das Verständnis charakteristischer Muster der anfänglichen Baumrekrutierung sein kann54, 55, untersuchte diese Studie die SDEs des braunen Lemuren für zwei Baumarten mit großen Diasporen. Astrotrichilia asterotricha (Radlk.) Cheek (Meliaceae; im Folgenden AA) und Abrahamia deflexa (H. Perrier) Randrian und Lowry (Anacardiaceae; im Folgenden AD) bilden die Hauptfruchtquellen in der Ernährung der Lemuren während der Trocken- bzw. Regenzeit (Abb. 1)48, 56. Dass diese beiden Baumarten in mäßiger Dichte im Wald vorkommen (siehe „Methoden“), könnte ein Hinweis auf eine wirksame Populationsregeneration aufgrund der hohen SDE brauner Lemuren sein.

Studienfächer. (a) Der Braune Lemur (Eulemur fulvus) ernährt sich von einem fruchttragenden Blätterdach aus Astrotrichilia asterotricha. (b) Mit einer harten Schale und kleinen Samen bedeckte Früchte von Astrotrichilia asterotricha. (c) Sämling von Astrotrichilia asterotricha mit phanerokotylen epigealen Blattkeimblättern. (d) Früchte von Abrahamia deflexa. (e) Kryptokotyler hypogealer Sämling von Abrahamia deflexa mit Reservekeimblättern.

Ziel dieser Studie war es, die Bedeutung der Samenverbreitung dieses großen Frugivors für die Samenverbreitungs- und Rekrutierungsstrategien von Bäumen mit großen Diasporen zu verstehen, indem die Phasen der Fruchtentfernung und der Keimlingsbildung verknüpft wurden. Um den erwarteten hohen SDE von Braunen Lemuren zu beurteilen, habe ich die folgenden Fragen beantwortet: Wie viele Früchte entfernen Braune Lemuren von Brennbäumen und welche Baummerkmale erhöhen die Besuchshäufigkeit durch Samenverteiler?; Verbessern die Bedingungen der Samenausbreitung (Flucht vor Obstbäumen) die Wahrscheinlichkeit der Rekrutierung von Sämlingen, und welche Faktoren erhöhen den Rekrutierungserfolg?; und welche Bedeutung hat die Samenverbreitung durch braune Lemuren, wie sie durch Multiplikation der quantitativen und qualitativen Komponenten des SDE abgeleitet wird?

Insgesamt 4 Säugetierarten und 10 Vogelarten besuchten die Kronen von AA oder den Waldboden unterhalb der Krone, und die Gesamtzeit, die diese Tiere in AA verbrachten, betrug 55 Stunden, 48 Minuten und 19 Sekunden (von 360 Stunden zentraler Baumbeobachtungen). (Ergänzungstabelle S1 online). Von diesen besuchenden Tierarten beschränkten sich diejenigen, die nach AA-Früchten suchten, auf braune Lemuren und Milne-Edwards-Sportmakis (Lepilemur edwardsi; detailliertes Verhalten jeder Art an AA-Bäumen finden Sie in der Online-Ergänzungstabelle S1). Das Fressverhalten von Braunmakis an AA-Früchten nahm 69,6 % der Zeit in Anspruch, wobei sie die Früchte größtenteils verschluckten. Obwohl ich auch den Obstkonsum sportlicher Lemuren aufzeichnete (1,7 % der Gesamtzeit, die die Tiere verbrachten), schluckten sie die Früchte nie, sondern spuckten sie unter der Krone des Fokusbaums aus.

Sechs Säugetierarten und sieben Vogelarten besuchten die Kronen von AD-Bäumen oder den Waldboden unterhalb der Kronen, und die Gesamtzeit, die alle Besucher verbrachten, betrug 7 Stunden, 42 Minuten und 27 Sekunden (von 280 Stunden zentraler Baumbeobachtungen) (Ergänzungstabelle S2). online). Von diesen Tieren suchten nur zwei Arten, braune Lemuren und Fettschwanz-Zwergmakis (Cheirogaleus medius), nach AD-Früchten (siehe Online-Ergänzungstabelle S2). Das Fressverhalten von AD-Früchten durch braune Lemuren nahm 39,6 % der Zeit in Anspruch und sie schluckten die Früchte typischerweise. Obwohl Zwergmakis auch viel Zeit damit verbrachten, sich von AD-Früchten zu ernähren (30,9 %), spuckten sie die Samen unter den Kronen aus.

Der Proxy für die Häufigkeit der Besuche brauner Lemuren (d. h. die Häufigkeit, mit der während der Fruchtperiode alle 2 Tage brauner Lemurenkot in den Fruchtfallen gefunden wird) und Variationen in den Merkmalen zwischen den Fokusbäumen sind in Tabelle 1 zusammengefasst. Variablen, die die Baumauswahl durch braune Lemuren beeinflussen wurden mithilfe verallgemeinerter linearer Modelle (GLMs) mit einer Poisson-Verteilung und einer Log-Link-Funktion bewertet. Der Proxy für die Besuchshäufigkeit war die abhängige Variable, während die unabhängigen Variablen die Kronenfläche, die Dichte der gefallenen Früchte, das Frischgewicht des Fruchtfleisches pro Frucht und die Anzahl der angrenzenden Obstbäume umfassten (Einzelheiten siehe „Methoden“). Die Besuchshäufigkeit schwankte stark zwischen den AA-Bäumen im Fokus, und braune Lemuren besuchten häufig Obstbäume mit größeren Kronenflächen, höherer Dichte an gefallenen Früchten und mehr angrenzenden Obstbäumen (Tabelle 2). Im Vergleich zu AD besuchten braune Lemuren häufiger Bäume mit einer höheren Dichte an Fallfrüchten (Tabelle 2).

Während der zentralen Baumbeobachtungen beobachtete ich 15 bzw. 7 Fälle von Fressaktivitäten an Früchten durch braune Lemurengruppen an AA- bzw. AD-Bäumen. Anschließend wurde die Fruchtschluckgeschwindigkeit bei AA-Bäumen 38-mal und bei AD-Bäumen 12-mal gemessen. Lemurengruppen verbrachten pro Besuch eine längere Zeit in Kronen von AA im Vergleich zu AD (Abb. 2a). Ich beobachtete 4 Fälle, in denen Lemuren länger als die kürzeste Darmpassagezeit der Samen bei AA blieben (72 Minuten60, 86; der längste Aufenthalt betrug 90 Minuten). Kein Besuch bei AD dauerte länger als 72 Minuten. Sobald die Samenausscheidung unter der Krone des Hauptbaums während dieser längeren Besuche berücksichtigt ist, schätze ich, dass 99,99 ± SD 0,04 % (N = 15) der von Lemurengruppen in AA verzehrten Früchte von der Krone wegtransportiert wurden (100 % für). ANZEIGE). Obwohl die Gesamtfütterungszeit aller Individuen pro Lemurengruppenbesuch bei AA länger war als bei AD (Abb. 2b), war die Fruchtschluckgeschwindigkeit bei AD höher als bei AA (Abb. 2c). Die Anzahl der pro Lemurengruppenbesuch entfernten Früchte, die auf der Grundlage der durchschnittlichen Fruchtschluckgeschwindigkeit und der gesamten Fresszeit aller Individuen pro Lemurengruppenbesuch geschätzt wurde (ohne die Anzahl der unter der Krone des Mutterbaums ausgeschiedenen Früchte), war nicht der Fall unterscheiden sich deutlich zwischen den beiden Baumarten (Abb. 2d).

Vergleich der Fruchtentfernungsmuster brauner Lemuren zwischen Astrotrichilia asterotricha (AA) und Abrahamia deflexa (AD). (a) Aufenthaltsdauer in der Baumkrone pro Lemurengruppenbesuch. (b) Gesamtfütterungszeit aller Individuen pro Lemurengruppenbesuch. (c) Schluckgeschwindigkeit durch einen Lemur. (d) Bei jedem Besuch der Lemurengruppe wurden die Früchte entfernt. (e) Besuchshäufigkeit während der Fruchtperiode der Schwerpunktbäume. (f) Früchte, die während der Fruchtperiode von Schwerpunktbäumen entfernt wurden. (g) Früchte, die während der Fruchtperiode von Brennbäumen entstehen. (h) Fruchtentfernungsrate bei der Obstproduktion von Schwerpunktbäumen. P-Werte sind Bonferroni-bereinigte Werte. Die Stichprobengrößen für (a), (b) und (d) basieren auf allen Besuchen (AA: N = 15 Besuche, AD: N = 7 Besuche), während die für (c) auf Beobachtungen beim Verschlucken von Früchten basieren Geschwindigkeit (AA: N = 38 Messungen, AD: N = 12 Messungen) während fokaler Baumbeobachtungen. Die Stichprobengrößen für (e)–(h) basieren auf der Anzahl der Bäume mit mindestens einem Stellvertreter für die Besuchshäufigkeit (AA: N = 9 Bäume; AD: N = 13 Bäume) unter den Bäumen mit Obstfallen.

Braune Lemurengruppen besuchten AA häufiger als AD (Abb. 2e). Die häufigen Besuche bei AA-Bäumen führten dazu, dass während der Fruchtperiode eine größere Anzahl von AA-Früchten entfernt wurde (Abb. 2f). Da sich die geschätzte Anzahl der von den Fokusbäumen produzierten Früchte nicht zwischen den Baumarten unterschied (Abb. 2g), war die Fruchtentfernungsrate in Bezug auf die Menge der Obstproduktion für AA viel höher (Mittelwert ± SD, 58,8 ± 7,5 %, N = 9). ) als AD (Mittelwert ± SD, 26,0 ± 11,5 %, N = 13; Abb. 2h).

Zwischen der Einrichtung experimenteller Quadrate im Juli–September 2015 und der Keimung Ende Dezember 2015 verblieben 99,7 % der ausgesäten AA-Diasporen in den Quadraten. Die zeitlichen Veränderungen im Auftreten von AA-Sämlingen waren bei den drei Versuchsbedingungen ähnlich (Abb. 3). Obwohl AA-Diasporen Ende Dezember 2015 und Anfang Januar 2016 kleine Spitzen beim Vorkommen von Sämlingen aufwiesen, wurden die Sämlinge, die klein waren und epigeale Keimblätter hatten, sofort von Raubtieren wie Nagetieren und pflanzenfressenden Insekten gefressen oder verschwanden auf andere Weise. Die Vorkommensraten der Sämlinge waren seit Ende Januar 2016 niedrig.

Zeitliche Veränderungen im Sämlingsvorkommen (%) von Astrotrichilia asterotricha (AA) und Abrahamia deflexa (AD). Durchgezogene grüne Linie = AA-Diasporen im gefallenen Zustand (N = 400). Gestrichelte grüne Linie = AA-Diasporen unter der Bedingung der Ausbreitung über kurze Distanzen (N = 100). Gepunktete grüne Linie = AA-Diasporen unter der Bedingung der Fernverbreitung (N = 100). Durchgezogene rote Linie = AD-Diasporen im gefallenen Zustand (N = 320). Gestrichelte rote Linie = AD-Diasporen unter der Bedingung der Ausbreitung über kurze Distanzen (N = 80). Gepunktete rote Linie = AD-Diasporen unter der Bedingung der Fernverbreitung (N = 80). „E“ und „L“ auf der x-Achse beziehen sich auf den frühen bzw. späten Abschnitt jedes Überwachungsmonats.

Um den Beitrag der Samenverbreitung durch braune Lemuren in der Postverbreitungsphase zu untersuchen, habe ich verallgemeinerte lineare gemischte Modelle (GLMMs) mit einer Binomialverteilung und einer Logit-Link-Funktion verwendet. Das Vorhandensein lebender Sämlinge war die abhängige Variable und die Dichte der Diasporen pro Quadrat, die Entfernung vom Mutterbaum, die Entfernung vom nächsten artgleichen Obstbaum und die Offenheit des Blätterdachs waren unabhängige Variablen. Darüber hinaus wurde die ID der Mutterbäume als Zufallseffekt behandelt (weitere Informationen finden Sie unter „Methoden“). Im GLMM für AA enthielten die besten Modelle weder Anfang Januar 2016, als das Vorkommen von Sämlingen ihren Höhepunkt erreichte, noch Ende Januar 2016, als die Anzahl der Sämlinge rapide abnahm, keine signifikanten unabhängigen Variablen (Tabelle 3). Die Diasporendichte wirkte sich ab der ersten Regenzeit bis Ende April 2016 negativ auf das Vorkommen von Sämlingen aus. Ab der Fruchtsaison (Anfang Mai 2016) wirkte sich die Entfernung zum nächstgelegenen Obstbaum positiv auf das Vorkommen von Sämlingen aus. Basierend auf der relativen Bedeutung jeder Variablen (IOV) der höherrangigen Modelle und der besten Modelle (Ergänzungstabelle S3 online) wirkte sich die Offenheit des Blätterdachs stark und positiv auf das erfolgreiche Vorkommen von Sämlingen von Ende Februar 2016 bis Ende Februar 2017 aus.

Die zeitlichen Veränderungen im Auftreten von AD-Sämlingen waren bei Samen, die über große Entfernungen verteilt waren, am höchsten, gefolgt von Samen, die über kurze Entfernungen verteilt waren, und heruntergefallenen Samen (Abb. 3). Obwohl die ungeschützten AD-Samen stark von Nagetieren und körnerfressenden Insekten befallen waren, deuten die leicht abnehmenden Trends beim Vorkommen von Sämlingen darauf hin, dass AD-Sämlinge unter allen drei Versuchsbedingungen noch lange nach der Keimung überlebten. Die GLMMs für AD zeigten, dass die Diasporendichte signifikant war, den höchsten IOV aufwies und das Auftreten von AD-Sämlingen bis Ende November 2016 negativ beeinflusste (Tabelle 4; Ergänzungstabelle S4 online). Die besten Modelle wählten Abstände von den Obstbäumen und den Mutterbäumen als einzige unabhängige Variablen mit positiven Auswirkungen auf das Überleben der 1-jährigen (Ende Februar 2017) bzw. 2-jährigen Sämlinge (Anfang März 2018). Obwohl die Überdachungsöffnung in mehreren der besten Modelle enthalten war (Tabelle 4), hatte sie einen niedrigen IOV (Ergänzungstabelle S4 online).

Beim Vergleich der zeitlichen Änderungen der kumulativen Wahrscheinlichkeiten von AA zwischen den zerstreuten und gefallenen Bedingungen (Abb. 4, grüne vs. blaue Linien) waren die Wahrscheinlichkeiten im Stadium der Fruchtentfernung im zerstreuten Zustand höher als im gefallenen Zustand (V = 33, P = 0,039). Allerdings beseitigte die hohe Sterblichkeit nach dem Auflaufen der Sämlinge die Unterschiede in den Wahrscheinlichkeiten zwischen den beiden Bedingungen (P > 0,05). Sämlinge im gefallenen Zustand waren nach der Trockenzeit abgestorben, wohingegen die Sämlinge im dispergierten Zustand bereits im Alter von einem Jahr abgestorben waren.

Kumulative Wahrscheinlichkeiten (Mittelwerte ± 95 % Konfidenzintervalle) der Neurekrutierung von der Fruchtproduktion bis zum 2-jährigen Sämlingsstadium bei Astrotrichilia asterotricha (AA) und Abrahamia deflexa (AD) unter Bedingungen der Samenverbreitung durch braune Lemuren und dem Fallen unter die Krone des Mutterbaums. Grüne Linie mit ausgefüllten Kreisen = AA im dispergierten Zustand. Blaue Linie mit offenen Kreisen = AA im gefallenen Zustand. Rote Linie mit ausgefüllten Dreiecken = AD unter der dispergierten Bedingung. Gelbe Linie mit leeren Dreiecken = AD im Fallzustand. N = 8 Bäume für beide Arten.

In Bezug auf AD (Abb. 4, rote vs. gelbe Linien) waren die Wahrscheinlichkeiten im Stadium der Fruchtentfernung für Früchte im gefallenen Zustand höher (V = 0, P = 0,0078). Da jedoch verteilte Samen die hohe Sterblichkeit durch Prädation nach der Ausbreitung vermieden (siehe Abb. 3), unterschieden sich die kumulativen Wahrscheinlichkeiten zwischen den beiden Bedingungen nach dem Keimlingsauflaufstadium nicht (P > 0,05). Obwohl sich die kumulative Überlebenswahrscheinlichkeit zwischen den beiden Bedingungen im 2-jährigen Sämlingsstadium nicht unterschied, starben Sämlinge im gefallenen Zustand bei sechs der acht Fokusbäume, während Sämlinge im verteilten Zustand nur bei zwei Fokusbäumen starben.

Zeitliche Änderungen der kumulativen Wahrscheinlichkeiten unter Ausbreitungsbedingungen variierten zwischen AA und AD (Abb. 4, grüne vs. rote Linien). Obwohl die Wahrscheinlichkeiten im Stadium der Fruchtentfernung für AA höher waren als für AD (U = 64, P = 0,00016), unterschieden sich die Wahrscheinlichkeiten im Stadium des Auflaufens der Sämlinge nicht zwischen den Arten (U = 35, P = 0,80). Ab der Samenbildungsphase waren die Wahrscheinlichkeiten für AA geringer als für AD (P < 0,01) und keiner der AA-Sämlinge überlebte länger als ein Jahr.

In früheren Studien wurde über hohe Fruchtentfernungsraten durch Tiere im Verhältnis zur Menge der von den Mutterbäumen produzierten Früchte berichtet. Zum Beispiel entfernten Klammeraffen 46,9 % der Früchte von Virola calophylla14, ebenso entfernten 26 Vogelarten 50,4–67,8 % der Früchte von Prunus mahaleb16, 7 Arten von Baum- und Landsäugetieren entfernten 60 % der Früchte von Platymitra Macrocarpa12, 3 Primatenarten entfernten 85 % davon Monodora myristica-Früchte13 und 2 Primatenarten entfernten 86 % der Salacia chinensis-Früchte8. Diese Studie zeigte, dass der braune Lemur der einzige wirksame Samenverbreiter sowohl für AA als auch für AD ist, wohingegen eine kleine Anzahl anderer Fruchtkonsumenten (Cheirogaleus medius, Lepilemur edwardsi) aufgrund der großen Größe der Diasporen nicht zur Samenverbreitung beitragen. Die Fruchtentfernungsraten unterschieden sich jedoch deutlich zwischen den beiden Baumarten, nämlich 58,8 % bei AA im Vergleich zu 26,0 % bei AD, obwohl sie auf das gleiche Samenverbreitungsmittel angewiesen waren.

Die hohe Entfernungsrate für AA war auf häufiger besuchte Bäume mit größeren Kronen, einer höheren Dichte an Fallfrüchten und einer größeren Anzahl benachbarter Obstbäume zurückzuführen. Dieses Muster der Baumauswahl ähnelt den Mustern, die bei Wollaffen (Lagothrix lugens) beobachtet werden, die große Bäume mit verklumpter Verteilung auswählen18. Die Auswahl großer Fruchtbeete entspricht einer Futtersuchtheorie, um die Reisekosten zwischen Fruchtbeeten zu minimieren17, 18. Darüber hinaus können große Fruchtbeete die Nahrungskonkurrenz innerhalb der Gruppe abschwächen18, 20, 57. Während der Trockenzeit, die der Fruchtperiode entspricht Laut AA in Ankarafantsika ist die Vielfalt der Obstressourcen geringer als während der Regenzeit56. Darüber hinaus beschränkt die geringe Wasserverfügbarkeit die Aktivität brauner Lemuren58, 59 auf kurze tägliche Weglängen (durchschnittlich 469 m), um die Energie- und Wasserkosten zu minimieren60. Unter solchen Bedingungen stellen wiederholte und längere Besuche von Gruppen von AA-Bäumen mit großen Obstbeständen wahrscheinlich die beste Nahrungsstrategie für diese Art dar.

Im Gegensatz dazu werden braune Lemuren während der Regenzeit, wenn die Obstressourcen vielfältiger sind und reichlich Wasser vorhanden ist56, im Allgemeinen aktiver58, 59 und legen längere Strecken zurück, um verschiedene Obstbäume zu besuchen (durchschnittliche tägliche Weglänge = 1172 m)60; Dies kann als eine aktive Nahrungssuchstrategie interpretiert werden, die den Fruchterwerb maximiert.61, 62. Aus Pflanzensicht war dies bei AD nicht der Fall, da der Wettbewerb zwischen Bäumen um Besuchsmöglichkeiten durch Samenverteiler mit zunehmender Vielfalt und Fülle an Obstbäumen während der Regenzeit zunahm.56 Erleben Sie die wiederholten und längeren Besuche brauner Lemuren, die AA machte. Infolgedessen führen saisonale Veränderungen in den Futtersuchstrategien brauner Lemuren zu einer Lücke in der Fruchtentfernungsrate zwischen der Trockenzeit-Fruchtbildung AA und der Regenzeit-Fruchtbildung AD.

Die beiden Baumarten zeigten unterschiedliche Muster bei der Rekrutierung von Sämlingen. Wie in früheren Studien63, 64 dargelegt, hängen diese charakteristischen Muster mit den funktionellen Merkmalen von Samen und Sämlingen zusammen. In Anbetracht der Funktion des Samenschutzes65 erleichterte das robuste Endokarp der AA-Früchte wahrscheinlich die Vermeidung einer verheerenden Samenprädation nach der Ausbreitung während der langen Zeit vor der Regenzeit, und AA zeigte unter allen Versuchsbedingungen ähnliche Spitzenwerte beim Auftreten der ersten Sämlinge (wie durch die Abbildung gezeigt). GLMM für Anfang Januar 2016). Diese Spitzenwerte waren jedoch einheitlich niedrig, was wahrscheinlich auf die Prädation der Samen vor der Ausbreitung zurückzuführen ist. Tatsächlich habe ich zwischen Februar und April 2016 erwachsene Rüsselkäfer (Curculionoidea-Arten) beobachtet, die aus nicht gekeimten Diasporen auftauchten. Rüsselkäfer sind bekannte Raubtiere vor der Ausbreitung von Samen mit physischem Schutz66, 67. Aufgrund der geringen Investition von AA in Samennährstoffe ist die Strategie von Bei kleinen AA-Sämlingen soll das Wachstum durch Photosynthese der epigäischen Keimblätter gefördert werden. Nach der Keimung wurden die freigelegten, nährstoffreichen Keimblätter sofort zum Ziel von Raubtieren (Abb. 3). Die Entfernung der Keimblätter führt typischerweise zur Sterblichkeit bei Sämlingen phanerokotyler epigealer Arten (bei denen die Keimblätter aus der oberirdischen Samenschale hervortreten) mit blättrigen Keimblättern68. Nach dem raschen Rückgang der Sämlinge wirken sich die hohe Diasporendichte während der ersten Regenzeit und die Nähe zu den nächsten Obstbäumen während der folgenden Fruchtsaison aufgrund von Janzen-Connell-Effekten allmählich negativ auf die überlebenden Sämlinge aus. Allerdings wählte das beste GLMM am Ende des Überwachungszeitraums in der zweiten Regenzeit keine Janzen-Connell-Variablen als signifikant aus. Im Gegensatz dazu zeigte die Offenheit des Blätterdachs positive Auswirkungen auf das Vorkommen von Sämlingen, was der Strategie von Sämlingen mit epigäischen Keimblättern entspricht, die für die Photosynthese ein hohes Lichtniveau benötigen63.

Im Gegensatz zu AA verfügt AD über einen großen Samen mit kryptokotylen hypogäischen Keimblättern (bei denen die Keimblätter unter der Erde in der Samenschale verbleiben), mit Reservespeicher, aber ohne physischen Schutz. Einige Arten mit großen Samen zeigen aufgrund der niedrigen Sterblichkeitsraten großer Samen schwächere abstandsabhängige Auswirkungen auf das Samenüberleben69. Da jedoch Standorte mit Ansammlungen ungeschützter Samen attraktive Nahrungsflächen für Saaträuber darstellen, wurde die Wahrscheinlichkeit des Auftretens von AD-Sämlingen durch die Samendichte seit der ersten Überwachungsperiode Anfang Februar 2016 erheblich eingeschränkt. Zu den Hauptprädatoren von AD-Samen gehörten die Käferarten Dermestidae , für die ich Larven und erwachsene Tiere gefunden habe (identifiziert durch den Botanischen und Zoologischen Garten von Tsimbazaza). Unter Berücksichtigung der dichteabhängigen Prädation drangen diese Käfer wahrscheinlich in der Phase nach der Ausbreitung in die Samen ein67. Nach der Keimung wächst AD schnell zu großen Sämlingen heran, indem es die reichhaltige Nährstoffinvestition in die Reservekeimblätter ausnutzt, und Raubtiere griffen oft die kryptokotylen hypogealen Keimblätter an, nicht jedoch den Hauptkörper des Sämlings, selbst nach der Keimung. Im Allgemeinen haben große Sämlinge eine hohe Überlebensrate70 und die Entfernung der Reservekeimblätter hat keinen großen Einfluss auf das Überleben, sobald sich echte Blätter entwickelt haben71. Diese allgemeinen Muster stimmten mit denen überein, die bei AD beobachtet wurden, und der geringfügige Rückgang des Vorkommens von Sämlingen hielt die Janzen-Connell-Effekte bis zur endgültigen Überwachung der 2 Jahre alten Sämlinge aufrecht. Interessanterweise wurde in den GLMMs für beide Baumarten der Abstand von fruchttragenden Bäumen wichtiger als die Dichte der Diasporen in den experimentellen Quadraten aus der Fruchtsaison im Jahr nach der Keimung (Anfang Mai 2016 für AA, Ende Februar 2017 für AD). Dies deutet auf das Vorhandensein von Janzen-Connell-Effekten auf die 1-jährigen Sämlinge hin, die mit den nächstgelegenen Obstbäumen verbunden sind72, 73.

Diese Studie verdeutlichte die unterschiedliche Rolle brauner Lemuren bei der Samenverbreitung und den Rekrutierungsstrategien von AA und AD. Obwohl bei AA zahlreiche Samen von braunen Lemuren verbreitet wurden, beeinträchtigte die hohe Sämlingssterblichkeit den Gesamterfolg der Rekrutierung. Diese Veränderung des SDE während der Post-Dispersion-Phase steht im Einklang mit den Ergebnissen mehrerer anderer Studien13, 31,32,33. Angesichts der großen Menge an Fruchtentnahmen und der verbesserten Überlebensraten in Mikrohabitaten mit viel Licht führt AA jedoch wahrscheinlich zu einer erfolgreichen Besiedlung geeigneter Standorte über die Samenverbreitung durch braune Lemuren. Eine Studie, die die Dynamik der Pflanzenpopulation über 1000 Jahre hinweg simuliert, legt nahe, dass die quantitative Samenverbreitung einer Tierart an sicheren Standorten die Pflanzenpopulationen trotz der hohen Sterblichkeit (99,86 %) der abgelagerten Samen oder Setzlinge aufrechterhalten kann74. Der Beitrag der Samenausbreitung durch braune Lemuren zum Fortpflanzungserfolg und zur Populationsregeneration bei AA konnte in ähnlicher Weise bestätigt werden, indem die Samenausbreitung, die Keimlingsbildung sowie das Wachstum und Überleben der Schösslinge über mehrere Generationen hinweg simuliert und gleichzeitig die Lückenbildung berücksichtigt wurden.

Da umgekehrt Janzen-Connell-Effekte häufig bei Pflanzen mit großen Samen zu beobachten sind75, zeigten AD-Samen, die aus den gefährlichen Zonen entkamen, d. Diese erfolgreiche Rekrutierung verbesserte die SDE von braunen Lemuren für AD, obwohl die Fruchtentfernungsrate relativ niedrig war. Obwohl die kumulative Wahrscheinlichkeit von AD-Sämlingen im 2-jährigen Sämlingsstadium zwischen Samen im gefallenen und dispergierten Zustand ähnlich war (Abb. 4), können höhere Rekrutierungsraten für dispergierte Samen erwartet werden, wenn nachfolgende Stadien berücksichtigt werden. Das heißt, braune Lemuren mildern die Einschränkung der Samenverbreitung für AA durch ihren Beitrag zur quantitativen Komponente von SDE, während sie die Einschränkung der Keimlingsrekrutierung für AD durch ihren Beitrag zur qualitativen Komponente mildern. Um zu verstehen, wie die SDE brauner Lemuren zu den Populationsstrukturen und Regenerationsmustern von AA und AD beiträgt, ist es notwendig, die Folgen der kumulativen Wirksamkeit in älteren Generationen zu untersuchen, von Setzlingen bis hin zu jungen Bäumen13, 76. Darüber hinaus sind verschiedene Tierkombinationen möglich Verhaltensstrategien und funktionelle Samen-/Keimlingsmerkmale sind wahrscheinlich für die artspezifischen Muster verantwortlich, die bei der Rekrutierung von Bäumen beobachtet werden, obwohl viele Pflanzenarten in Waldökosystemen die gleichen Ausbreitungsfaktoren aufweisen. Die Ausweitung von SDE-Studien auf die Gemeinschaftsebene unter Berücksichtigung der Wechselwirkungen zwischen Tierverhalten und Pflanzenmerkmalen wird unser Verständnis des Beitrags der Samenverbreitung zur Pflanzenbiodiversität verbessern.

Es wird angenommen, dass große Fruchtfresser die Wiederaufforstung durch ihre Rolle als wirksame Wiederherstellungsmittel beschleunigen, da sie große Mengen an Samen für eine Vielzahl von Pflanzenarten, einschließlich solcher mit großen Samen, über weite Gebiete verteilen42. In den letzten Jahren wurde die selektive Aufforstung von Pflanzenarten mit großen Samen als Strategie vorgeschlagen, um große Fruchtfresser anzulocken und in Wiederaufforstungsgebiete einzuführen77, und in Madagaskar wird derzeit die Aufforstung mit Pflanzen diskutiert, auf denen Lemuren Futter suchen78. Meine Erkenntnisse liefern wichtige Erkenntnisse, die die Gestaltung von Wiederaufforstungsplänen erleichtern könnten. Beispielsweise können Lemuren von großen Fruchtfeldern angelockt werden, die durch die Ansammlung verschiedener Baumarten, die in derselben Jahreszeit Früchte tragen, entstehen können, wodurch die SDE während der Samenausbreitungsphase verbessert wird. Um die SDE während der Postausbreitungsphase zu stärken, sollten Baumarten mit großen, ungeschützten Samen verstreut gepflanzt werden, um die Janzen-Connell-Effekte abzuschwächen, wohingegen Baumarten mit epigäischen Keimblättern in lichtreichen Lebensräumen gepflanzt werden müssen. Um die Wechselwirkungen zwischen großen Fruchtfressern und Pflanzen mit großen Samen, die anfällig für anthropogene Störungen sind, als Wiederaufforstungsinstrument zu nutzen, ist es notwendig, ein tieferes Verständnis der Samenverbreitung durch Tiere in Pflanzenregenerationsstrategien zu erlangen79.

Das Untersuchungsgebiet war der Ankarafantsika-Nationalpark im Nordwesten Madagaskars. Ich habe Untersuchungen im Jardin Botanique A (JBA) durchgeführt, einem rechteckigen Gitterpfadsystem, das als Forschungsgebiet ausgewiesen ist, an der Ampijoroa Forest Station in einem primären trockenen Laubwald. Die mittlere stündliche Temperatur und Luftfeuchtigkeit ± SD für den dreijährigen Studienzeitraum von Mai 2015 bis April 2018 betrug 25,7 ± 4,3 °C bzw. 68,1 ± 22,6 %, gemessen mit einem Datenlogger (RTR-53A; T&R, Nagano, Japan). ) im Zentrum von JBA (16°19′S, 46°48′E). Während der Trockenzeit (Mai–Oktober: 5,2 ± SD 4,5 mm) regnete es selten und die meisten Niederschläge fielen während der Regenzeit (November–April: 1371,9 ± SD 158,3 mm) über den dreijährigen Untersuchungszeitraum (ergänzende Abbildung S1 online). ).

Basierend auf den bekannten Samenverteilerarten und deren Verbreitung 43, 48, 51, 80, 81, 82 wurden in den JBA-Verteilergemeinschaften 10 Wirbeltiere erkannt, d. h. 3 Vogelarten (Treron australis, Alectroenas madagascariensis, Hypsipetes madagascariensis), 3 Arten von Flughunden (Pteropus rufus, Eidolon dupreanum, Rousettus madagascariensis), 3 Arten von nachtaktiven Lemuren mit kleinem Körper (Cheirogaleus medius, Microcebus murinus, Microcebus ravelobensis) und 1 Art von Lemuren mit großem Körper (der gewöhnliche braune Lemur: Eulemur fulvus). Obwohl im Ankarafantsika-Nationalpark ein anderer artverwandter Lemur (Mungomaki: Eulemur mongoz) vorkam, bewohnte keiner die JBA. In diesem Wald wurde vermutet, dass der Braune Lemur (Abb. 1a) der einzige Samenverteiler für große Samen mit einem Durchmesser von > 10 mm ist48. Dieser Primat wiegt 1773,2 ± SD 223,4 g (N = 11 in JBA gefangen; Sato unveröffentlicht) und zeigt kathemere Aktivitätsmuster59. Während der Zeiträume der zentralen Baumbeobachtung (siehe unten) befanden sich in JBA59 zwei Gruppen, bestehend aus 20 Individuen ohne Säuglinge.

Diese Studie konzentrierte sich auf zwei Baumarten mit großen Diasporen. Ich habe mich für Astrotrichilia asterotricha (AA) entschieden, eine in Madagaskar endemische Baumart, die während der Trockenzeit Früchte trägt. Diese mit grünem, frischem Fruchtfleisch bedeckte Frucht (Fruchtgröße: 17,5 × 19,8 × 19,0 mm, 3,8 g, N = 255) enthält eine große Diaspore, die mit einer harten Schale bedeckt ist (Diasporengröße: 15,4 × 17,8 × 16,9 mm, 2,8 g, N =). 255), das 1–3 Samen (durchschnittlich 1,2 ± SD 0,5 Samen, N = 120 Diasporen) enthält, die klein sind (10,4 × 6,8 × 1,6 mm, 0,065 g, N = 20; Abb. 1b). Diese Art stellt die Hauptfruchtquelle für braune Lemuren dar und die großen Diasporen werden von diesen Tieren häufig während der Trockenzeit verteilt 56, 83. Diese Pflanze bildet kleine Sämlinge mit phanerokotylen epigealen Blattkeimblättern (Abb. 1c). Ich habe auch eine Baumart ausgewählt, die in der Regenzeit Früchte trägt, Abrahamia deflexa (AD), die ebenfalls auf Madagaskar endemisch ist. Die rosa Frucht (23,8 × 15,3 × 15,0 mm, 3,3 g, N = 202) enthält einen einzelnen großen Samen ohne physischen Schutz (23,0 × 14,0 × 13,7 mm, 2,7 g, N = 202; Abb. 1d). Die Früchte werden während der Regenzeit von braunen Lemuren verschluckt und verbreitet. 56, 83 Diese Art bildet einen großen kryptokotylen hypogäischen Sämling mit Reservekeimblättern (Abb. 1e).

Um die Fruchtentfernung durch Samenverbreitungsverbände abzuschätzen, beobachtete ich ihre Besuche in den Fruchtkronen und ihr Fruchtfressverhalten an den zentralen Obstbäumen. Auf einem 13,5 ha großen Grundstück (450 m in Ost-West-Richtung und 300 m in Nord-Süd-Richtung), das im Zentrum von JBA angelegt wurde, habe ich alle erwachsenen Bäume beider Arten mit Brusthöhendurchmessern (DBH) > 10 cm markiert Nummernschilder und mit einem Global Positioning System (GPS)-Gerät (GPSMAP 62 s; Garmin International, Olathe, KS, USA) bis März 2015 geortet (328 AA-Individuen und 241 AD-Individuen auf 13,5 ha; ergänzende Abbildung S2 online). ). Die Baumdichten deuten darauf hin, dass sich die Populationen dieser Arten erfolgreich regeneriert haben. Vor der Reifung der Früchte jeder Art untersuchte ich die Fruchtproduktion und die Sichtbarkeit jeder Krone, um zu bestimmen, welche einzelnen Bäume beobachtet werden sollten. Dann wählte ich 7 Individuen jeder Art als Fokusbäume für die Beobachtung aus, basierend auf einer guten Sichtbarkeit für die Beobachtung und einem unterschiedlichen Niveau der Fruchtproduktion, um deren Auswirkung auf die Fruchtentfernung zu untersuchen14. Aufgrund der guten Sichtbarkeit habe ich zwei zusätzliche AA-Individuen außerhalb, aber in der Nähe des 13,5 ha großen Grundstücks eingeschlossen. Insgesamt wurden 9 AA-Individuen beobachtet. Um eine unabhängige Probenahme zu gewährleisten, wurden für die Beobachtung nur Bäume ausgewählt, deren Kronen sich nicht mit denen anderer artgleicher Obstbäume überlappten.

Während der Fruchtperiode jedes Brennpunktbaums beobachtete ich Frugivoren aus einem Blindzelt, das unter der Krone der Brennpunktbäume aufgestellt war. Um frugivore Aktivitäten tag- und nachtaktiver Tiere zu erkennen, wurden Beobachtungen über vier Zeitsitzungen hinweg durchgeführt: Morgens (03:00–08:00 Uhr), Tag (09:00–14:00 Uhr), Abend (15:00–20:00 Uhr). und Nacht (21:00–02:00). Ich führte nächtliche Beobachtungen mit einer mit rotem Zellophan bedeckten Stirnlampe durch, um die nachtaktiven Tiere nicht zu stören83. Für jeden Fokusbaum wurden zwei Zyklen dieser vier Sitzungen (40-stündige Beobachtung) durchgeführt, und ich beobachtete AA und AD insgesamt 360 bzw. 280 Stunden lang. Ich identifizierte alle Tiere, die in oder unter der Krone eindrangen, und zeichnete die Dauer jedes Besuchs in Sekunden auf. Wenn sich die Besucher in Gruppen zusammenschlossen, beispielsweise bei geselligen Lemuren, wurde die Anzahl der Besucher innerhalb der Fokuskrone während des Gruppenbesuchs in Sekundenschnelle überwacht. Die Dauer des Gruppenbesuchs wurde als Zeit von der Ankunft der ersten Person bis zur Abreise der letzten Person gemessen. Für die Tiere unter guten Beobachtungsbedingungen (Zusatzfilm S1 online) habe ich das Verhalten beim Umgang mit Samen, die Anzahl der verschluckten Früchte und die Dauer der Fokusbeobachtungen ausgewertet, um die Schluckgeschwindigkeit zu berechnen14.

Obstfallen wurden in umgekehrten Kegeln aus Moskitonetzen (Tiefe = 80 cm) mit einer kreisförmigen Öffnung aus Polyethylenrohr (Aufnahmefläche = 0,5 m2) hergestellt. Jede Falle wurde von drei vertikalen Holzstangen in einer Höhe von 1 m über dem Boden getragen. Ich habe Fallen unter den Kronen von 13 Bäumen jeder Art installiert, einschließlich der oben genannten Fokusbäume zur Beobachtung. Um eine unabhängige Probenahme zu gewährleisten, habe ich nur Bäume ausgewählt, deren Kronen sich nicht mit denen anderer artgleicher Obstbäume überschneiden. Ich habe den Kronenradius entlang von 8 Strahlen gemessen und den Mittelwert der 8 Messungen verwendet, um eine kreisförmige Fläche zu berechnen, die in etwa der horizontalen Kronenfläche jedes Zielbaums entspricht84, 85. Für jeden Baum, der mehr als 5 % der Kronenfläche bedeckte, wurden mehrere Fallen aufgestellt (3 –11 Fallen für AA, 3–7 Fallen für AD) und ich habe zweimal im Monat während der Fruchtperiode jedes Baumes die Früchte gezählt, die in die Fallen fielen. Ich habe die Dichte der gefallenen Früchte berechnet, indem ich die Gesamtzahl der gezählten Früchte, die in die Fallen gefallen sind, durch die Gesamtfläche der Obstfallen dividiert habe. Darüber hinaus habe ich die Anzahl der gefallenen Früchte in jedem Fokusbaum anhand des Produkts aus der Dichte der gefallenen Früchte und der Kronenfläche geschätzt.

Da braune Lemuren, die erwarteten Hauptverteiler von Samen, während ihrer Aktivitäten häufig Kot absetzten48, 60, fingen die Fruchtfallen Kot auf, der von Mitgliedern von Lemurengruppen entleert wurde, und das Vorhandensein von Kot wurde als Beweis für Lemurenbesuche gewertet. Während der Fruchtperiode habe ich alle zwei Tage das Vorhandensein von braunem Lemurenkot in den Fruchtfallen registriert. Ich habe den Kot brauner Lemuren anhand persönlicher Erfahrungen hinsichtlich Größe, Geruch, Materialeigenschaften und Inhalt bestätigt48. Diese Informationen wurden als Indikator für die Besuchshäufigkeit brauner Lemuren bei den Fokusbäumen verwendet.

Um zu verstehen, wie braune Lemuren die zu besuchenden Obstbäume auswählen, habe ich bei den 13 Bäumen mit Fruchtfallen bei jeder Art vier Merkmale gemessen: Kronenfläche, Dichte der gefallenen Früchte, Frischgewicht des Fruchtfleisches pro Frucht und die Anzahl der benachbarten Obstbäume. Die Messung der Kronenfläche (m2) und der Dichte gefallener Früchte (Anzahl/m2) ist oben beschrieben. Ich habe das Fruchtfleischgewicht (g) als Differenz zwischen Fruchtmasse und Samenmasse für jede Frucht in frischem und gutem Zustand mit einer elektronischen Waage gemessen (Genauigkeit: 0,05 g). Ich habe das mittlere Fruchtfleischgewicht von 9 bis 23 Früchten für jeden Schwerpunktbaum berechnet14, 17. Während der Fruchtperiode jedes Schwerpunktbaums habe ich die Anzahl der Fruchtbäume > 10 cm in DBH innerhalb eines Radius von 30 m gezählt15. Ich habe alle Baumarten identifiziert, die Braunmakis Fruchtressourcen lieferten, basierend auf der Liste der Früchte in ihrer Nahrung in Ankarafantsika48, 56.

Die Fruchtentfernungsrate stellt den Prozentsatz der von Tieren aus der Baumkrone entfernten Früchte im Verhältnis zur vom Mutterbaum produzierten Fruchtmenge dar14. Ich habe die Entfernungsrate basierend auf der Anzahl der entfernten Früchte dividiert durch die Summe der entfernten und heruntergefallenen Früchte berechnet. Diese Studie konzentrierte sich auf die Fruchtentfernung durch braune Lemuren, da es für keine der Hauptbaumarten andere wirksame Samenverteiler gab (siehe auch Ergebnisse). Ich habe die Anzahl der entfernten Früchte basierend auf dem Produkt aus Schluckgeschwindigkeit, Gesamtfütterungszeit aller Individuen pro Lemurengruppenbesuch (Summe der Fressdauer aller Lemurenindividuen in einem Gruppenbesuch) und Besuchshäufigkeit berechnet. Braune Lemuren beginnen 72 Minuten nach der Fütterung damit, verschluckte Samen auszuscheiden Der Rest kann unter der Krone ausgeschieden werden. Der längste beobachtete Besuch dauerte 90 Minuten (siehe Ergebnisse). Da die Wahrscheinlichkeit, dass ein von einem braunen Lemur verschluckter Samen nach 72–90 Minuten ausgeschieden wird, 0,21 %60, 86 beträgt, ging ich davon aus, dass 0,21 % der Anzahl der vor 72 Minuten vor dem Ende des Aufenthalts verschluckten Früchte ausgeschieden werden würden unter der Krone des Brennbaums und schloss sie aus der Berechnung der Anzahl der entfernten Früchte aus. Die Anzahl der Fallfrüchte wurde als Produkt aus der Dichte der Fallfrüchte und der Kronenfläche ermittelt. Da nicht bei allen Fokusbäumen fruchtfressende Aktivitäten brauner Lemuren beobachtet werden konnten, habe ich für jede Baumart die Mittelwerte der Schluckgeschwindigkeit und der gesamten Fresszeit aller Individuen pro Lemurengruppenbesuch verwendet.

Um die Keimlingsbildung der beiden Baumarten zu untersuchen, habe ich für 10 AA-Bäume ein Experiment unter den Bedingungen von unter Mutterbäumen gefallenen Samen und von Tieren verbreiteten Samen durchgeführt (sowohl Obstfang als auch fokale Baumbeobachtung für 8 Bäume und nur Fruchtfanguntersuchung für 2 Bäume) und 8 AD-Bäume (sowohl Obstfang als auch fokale Baumbeobachtung für 7 Bäume und nur Fruchtfanguntersuchung für 1 Baum). Um die Bedingungen gefallener Samen nachzubilden, habe ich 20 Früchte in einem Quadrat (50 × 50 cm) unter der Krone des Hauptbaums platziert. Um die Bedingungen von Samen nachzuahmen, die von braunen Lemuren über eine kurze Distanz verteilt werden, habe ich 5 Diasporen, deren Fruchtfleisch von Hand entfernt und mit 5 g braunem Lemuren-Kotmaterial bedeckt wurde, unter Berücksichtigung ihres kleinen Kots48, in einem Quadrat (50 × 50 cm) von 20 m platziert vom Stamm des Fokusbaums, gemessen mit einem GPS-Gerät. Um die Bedingungen von Samen zu reproduzieren, die von braunen Lemuren über weite Entfernungen verteilt werden, wurden 5 Diasporen, deren Fruchtfleisch entfernt und mit 5 g braunem Lemuren-Kotmaterial bedeckt war, in einem Quadrat (50 × 50 cm) 100 m vom Stamm des gemessenen Fokusbaums platziert mit einem GPS-Gerät. Für jede Bedingung wurden für jeden Fokusbaum zwei Quadrate erstellt. Insgesamt habe ich 600 AA-Diasporen und 480 AD-Samen von den intakten und reifen Früchten gesammelt, die während der Fruchtsaison jeder Art unter die Kronen der Brennbäume gefallen waren, und sie zur Identifizierung in den experimentellen Quadraten mit nummerierten Markierungen platziert. Nach der Etablierung der Quadrate (Juli–September 2015 für AA, Januar–Februar 2016 für AD) überwachte ich die Quadrate zweimal im Monat (etwa am 10. und 25. eines jeden Monats) und zeichnete das Auftreten von Sämlingen oder Wurzeln bis Ende Mai 2016 zur Überwachung auf Setzlingsgründung in der ersten Regenzeit. Sie wurden Ende November 2016 nach der ersten Trockenzeit der Sämlinge, Ende Februar 2017 in der zweiten Regenzeit und Anfang März 2018 in der dritten Regenzeit erneut überwacht.

Um die Janzen-Connell-Effekte zu berücksichtigen, habe ich die Abstände von den Sämlingsquadraten zu den nächstgelegenen konspezifischen Obstbäumen28 mithilfe von GPS und QGIS 2.18 mit der Datenbank aller Obstbäume dieser beiden Arten gemessen (ergänzende Abbildung 2S online). Um die Auswirkungen der Lichtverhältnisse in jedem Quadrat zu untersuchen, habe ich hemisphärische Fotos mit einem Fischaugenobjektiv (Opto Canopy 180; Taisei Fine Chemical Co., Ltd., Chiba, Japan) in einer Höhe von 1 m über dem Boden gemacht und ausgewertet Offenheit des Blätterdachs (%) als Anteil der Himmelsfläche in Fotos mit der Software CanopOn Version 2.03 (http://takenaka-akio.org/etc/canopon2/).

Ich habe die Auswahl von Obstbäumen für den Besuch durch braune Lemuren untersucht, indem ich GLMs mit einer Poisson-Verteilung und einer Log-Link-Funktion verwendet habe, wobei ich den Stellvertreter der Besuchshäufigkeit als abhängige Variable und Kronenfläche, Dichte gefallener Früchte, Frischgewicht des Fruchtfleisches pro Frucht usw. behandelt habe Anzahl benachbarter Obstbäume als unabhängige Variablen. In dieser Analyse wurde die Länge der Fruchtperiode als Offset-Term behandelt, um eine Verzerrung der Häufigkeiten zur Überprüfung der Fruchtfallen zu vermeiden. GLMs wurden mit R Version 3.6.3 (R Foundation for Statistical Computing, Wien, Österreich) angepasst.

Um artspezifische Muster der Fruchtentfernung durch braune Lemuren zu verstehen, habe ich die folgenden 8 Variablen zwischen den beiden Baumarten mithilfe des Mann-Whitney-U-Tests verglichen: Verweildauer in der Baumkrone pro Lemurengruppenbesuch, Gesamtfütterungszeit durch alle Individuen pro Lemurengruppenbesuch, Schluckgeschwindigkeit, Anzahl der pro Lemurengruppenbesuch entfernten Früchte, Stellvertreter der Besuchshäufigkeit während der Fruchtperiode, Anzahl der während der Fruchtperiode entfernten Früchte, Anzahl der während der Fruchtperiode produzierten Früchte und Fruchtentfernungsrate in die Menge der Obstproduktion. Die ersten 4 Variablen wurden auf der Grundlage der für alle Besuche ausgewerteten Daten (AA: N = 15 Besuche, AD: N = 7 Besuche) oder Beobachtungen der Schluckgeschwindigkeit (AA: N = 38 Messungen, AD: N = 12 Messungen) während analysiert die zentralen Baumbeobachtungen. Die letztgenannten vier Variablen wurden auf der Grundlage der in jedem Baum geschätzten Daten mit einem oder mehreren Stellvertretern der Besuchshäufigkeit (AA: N = 9 Bäume, AD: N = 13 Bäume) unter den einzelnen Bäumen mit Obstfallen analysiert. Aufgrund mehrerer Vergleiche wurden signifikante Unterschiede auf der Grundlage der Bonferroni-bereinigten P-Werte festgestellt.

Ich habe den Beitrag der Samenausbreitung durch braune Lemuren auf das Schicksal der Samen nach der Ausbreitung untersucht, indem ich GLMMs mit einer Binomialverteilung und einer Logit-Link-Funktion verwendet habe, wobei ich das Vorhandensein lebender Sämlinge (1 oder 0) als abhängige Variable und die Dichte von Diasporen in einem Quadrat ( 20 oder 5), Entfernung vom Mutterbaum (0, 20 oder 100 m), Entfernung vom nächstgelegenen artgleichen Obstbaum und Offenheit des Blätterdaches als unabhängige Variablen. In GLMM-Analysen wurde die ID der Mutterbäume als Zufallseffekt behandelt. Um das Multikollinearitätsproblem zu vermeiden, wurden in GLMM-Analysen keine Paare unabhängiger Variablen mit einem hohen Varianzinflationsfaktor (VIF) über dem Cut-off-Wert (= 4,0)87 verwendet, wie etwa die Paare aus Abstand vom Mutterbaum und Abstand vom Mutterbaum nächstgelegener Obstbaum in AA (VIF = 4,0) und AD (VIF = 7,2) und die Paare aus Diasporendichte und Entfernung vom nächstgelegenen Obstbaum in AA (VIF = 5,9) und AD (VIF = 6,1). Ich habe das Akaike-Informationskriterium (AIC) in Modellen mit allen Kombinationen unabhängiger Variablen bewertet, um das beste Approximationsmodell mit dem kleinsten AIC88 und gute Approximationsmodelle mit ΔAIC (Differenz zwischen AICs der besten und der Zielmodelle) < 2,089 zu identifizieren. Um die relative Bedeutung jeder Variablen (IOV) abzuschätzen, wurden die Akaike-Gewichte der besten und guten Modelle für jede unabhängige Variable88, 90 summiert. Ich habe die GLMMs mit dem glmmML-Paket angepasst und die Akaike-Gewichte wurden mit dem MuMIn-Paket in R Version 3.6 berechnet. 3.

Um die SDE von braunen Lemuren bei der Setzlingsbildung in den beiden Baumarten zu bewerten, habe ich kumulative Wahrscheinlichkeiten in den 6 Stadien berechnet, von der Fruchtproduktion bis zu 2-jährigen Sämlingen23, 35. Für jede Baumart wurden die kumulativen Wahrscheinlichkeiten separat für die Ausbreitung berechnet (einschließlich Ausbreitung über kurze und lange Distanzen) und gefallene Bedingungen.

Stufe 0 Die Fruchtproduktionsmenge wurde mit 100 % angenommen.

Stufe 1: Die Wahrscheinlichkeit, dass braune Lemuren Früchte entfernen, oder die Wahrscheinlichkeit, dass sie in der Menge der Fruchtproduktion unter die Mutterbäume fallen.

Stufe 2 Die Wahrscheinlichkeit des Auftauchens von Sämlingen aus verstreuten oder abgefallenen Diasporen im Verhältnis zur Fruchtproduktion. Dies wurde als Produkt der Wahrscheinlichkeit der Stufe 1 und der Wahrscheinlichkeit des Auftretens von Sämlingen unter Ausbreitungs- oder Fallbedingungen an den entstehenden Spitzen (Anfang Januar 2016 für AA, Anfang Februar 2016 für AD) berechnet.

Stufe 3: Die Wahrscheinlichkeit der Keimlingsbildung von verstreuten oder abgefallenen Diasporen im Ausmaß der Fruchtproduktion. Dies wurde als Produkt der Wahrscheinlichkeit der Stufe 1 und der Wahrscheinlichkeit des Auftretens von Sämlingen unter Ausbreitungs- oder Fallbedingungen am Ende der ersten Regenzeit (Ende April 2016) berechnet.

Stufe 4: Die Überlebenswahrscheinlichkeit der Sämlinge für verstreute oder abgefallene Diasporen in der Menge der Fruchtproduktion nach der Trockenzeit. Dies wurde als Produkt der Wahrscheinlichkeit der Stufe 1 und der Wahrscheinlichkeit des Auftretens von Sämlingen unter Ausbreitungs- oder Fallbedingungen Ende November 2016 berechnet.

Stufe 5: Die Wahrscheinlichkeit, dass ein einjähriger Sämling verstreute oder abgefallene Diasporen in der Menge der Fruchtproduktion überlebt. Dies wurde als Produkt der Wahrscheinlichkeit der Stufe 1 und der Wahrscheinlichkeit des Auftretens von Sämlingen unter Ausbreitungs- oder Fallbedingungen Ende Februar 2017 berechnet.

Stufe 6: Die Wahrscheinlichkeit, dass 2 Jahre alte Sämlinge in der Menge der Fruchtproduktion von verstreuten oder abgefallenen Diasporen überleben. Dies wurde als Produkt aus der Wahrscheinlichkeit der Stufe 1 und der Wahrscheinlichkeit des Auftretens von Sämlingen unter Ausbreitungs- oder Fallbedingungen Anfang März 2018 berechnet.

Ich habe diese Wahrscheinlichkeiten für die einzelnen Bäume berechnet, die auch zur Bewertung der Fruchtentfernungsraten und zur experimentellen Überwachung der Keimlingsbildung herangezogen wurden. Diese Analyse schloss Bäume ohne Proxy für die Besuchshäufigkeit aus; Daher habe ich 8 Bäume von AA und 8 Bäume von AD analysiert. Für jede Baumart habe ich kumulative Wahrscheinlichkeiten in jedem Stadium berechnet und die Ausbreitungs- und Fallbedingungen mithilfe von Wilcoxon-Signed-Rank-Tests verglichen. Darüber hinaus habe ich die Wahrscheinlichkeiten zwischen den beiden Baumarten in jedem Stadium mit den Mann-Whitney-U-Tests verglichen.

Die Feldforschung entsprach den Protokollen und Grundsätzen für die ethische Behandlung nichtmenschlicher Primaten, wurde vom Primatenforschungsinstitut der Universität Kyoto (KUPRI), Japan, genehmigt und entsprach den gesetzlichen Anforderungen der Vereinigung Madagascar National Parks (MNP) und die vom Ministère de l'Environnement de l'Ecologie de la Mer et des Forêts Madagaskar genehmigten Forschungsgenehmigungen (Nr. 124 und 380 im Jahr 2015, Nr. 250 im Jahr 2016 und Nr. 287 im Jahr 2017). Alle Methoden dieser Studie wurden in Übereinstimmung mit den institutionellen, nationalen und internationalen Richtlinien und Vorschriften durchgeführt. Obwohl Eulemur fulvus und Abrahamia deflexa auf der Roten Liste der IUCN als gefährdet eingestuft sind, wurden alle Methoden in Übereinstimmung mit der Grundsatzerklärung der IUCN zur Forschung an vom Aussterben bedrohten Arten durchgeführt, um diese Arten nicht zu benachteiligen, sondern vielmehr zu ihrer Erhaltung beizutragen .

Die während der aktuellen Studie generierten und/oder analysierten Datensätze sind auf begründete Anfrage beim jeweiligen Autor erhältlich.

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Der Autor dankt A. Mori, HF Rakotomanana, F. Rakotondraparany und allen Mitgliedern des Forschungsteams der Antananarivo-Kyoto-Universität für ihre Unterstützung bei der Durchführung der Feldforschung; an T. Yumoto für seine Forschungsberatung; und an alle Mitarbeiter des Ankarafantsika-Nationalparks für die Erlaubnis, diese Forschung durchzuführen. Ich danke JD zutiefst. Rakotoarimanana, A Rakotovoavy, H. Rabe und TP Razanaparany für engagierte Forschungsunterstützung. Ich danke auch den beiden anonymen Gutachtern für ihre konstruktiven Kommentare und nützlichen Vorschläge zur Verbesserung meines Manuskripts. Diese Studie wurde durch die JSPS Grants-in-Aid for Scientific Research (Nr. 25870344 und 26-699) und den Kyoto University 125th Anniversary Fund unterstützt.

Graduate School of Asian and African Area Studies, Universität Kyoto, 46 ​​Shimoadachi-Cho, Yoshida, Sakyo-Ku, Kyoto, 606-8501, Japan

Hiroki Sato

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HS akquirierte Fördermittel, konzipierte, gestaltete und führte diese Studie durch und verfasste das Manuskript. Eine andere Person hat keinen Anspruch auf Urheberschaft.

Korrespondenz mit Hiroki Sato.

Der Autor gibt keine Interessenkonflikte an.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

Ergänzungsfilm S1.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Sato, H. Bedeutung der Samenverbreitung durch den größten Frugivoren für Bäume mit großen Diasporen. Sci Rep 12, 19086 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-23018-x

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Eingegangen: 06. Mai 2022

Angenommen: 21. Oktober 2022

Veröffentlicht: 21. November 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-23018-x

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